Archivos Latinoamericanos de Produccion Animal Asociacion Latinoamericana de Produccion Animal ISSN: 1022-1301 EISSN: 2075-8359 Vol. 15, Num. 4, 2007, pp. 134-140

Archivos Latinoamericanos de Producción Animal, Vol. 15, No. 4, 2007, pp. 134-140

Morfología del tracto digestivo de lechones alimentados condietas con aislado o concentrado de proteínas de soya

Digestive tract morphology of piglets fed diets with isolated orconcentrate soy protein

T.C.R. Souza¹, M.A.B. Aguilera¹, A.B. Aguilera¹, G.L. Mariscal² y M.J.C. Guerrero¹

¹Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro, Avenida de las Ciencias s/n, Colonia Juriquilla, Delegación Santa Rosa Jáuregui. CP 76230, Querétaro, Qro, México.
²CENI Fisiología Animal, Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias.
¹Autor para la correspondencia, e-mail: tercia@uaq.mx; Tel.: 01 442 1921200, extensión 5391. Fax: 01 442 2342958. ISSN 1022-1301. 2007.

Recibido Agosto 24, 2006. Aceptado Julio 15, 2007.

Code Number: la07020

ABSTRACT

Fifteen weaned piglets (WP) were used to investigate the effect of dietary protein source on the development of digestives organs and the intestinal integrity. The WP group was fed during four week after weaning with one of three diets: Concentrate soy protein (CSP), Isolated soy protein as the only protein source (ISP) or supplemented with dry whey (ISP-DW). At 44 day of age, the piglets were slaughtered, and the pancreas, stomach, small intestine (SI), and liver were dissected and weighed. The SI was cut in three portions duodenum, jejunum and ileum) to perform histological analysis. Furthermore, at weaning five piglets were slaughtered to form a control group (CG). The organs absolute weight in weaned piglets fed ISP was similar to that of CG and lower of other WP, excepting liver that it did not differ of weaned piglets fed with CSP. Among WP, those of ISP had the lower (P<0.01) relative weight (g·kg^-1 BW) of pancreas and SI. Others organs weights were similar between WP and CG. In duodenum, the villus was shorter in ISP weaned piglets than WC (159 vs 344 µm); in jejunum ISP-DW piglets had the villus with a similar height to CG (340 vs 416 µm). The development of the villus and digestives organs was more evident in piglets fed with ISP-DW or CSP.

Key words: Faltan

RESUMEN

Se utilizaron 15 lechones destetados (LD) para investigar el efecto de la fuente proteínica de las dietas sobre el desarrollo de los órganos digestivos y la integridad intestinal. Los LD consumieron durante cuatro semanas posdestete tres dietas, una con concentrado de proteína soya (CPS) y otras dos con aislado de soya como fuente única de proteína (APS) o combinado con suero de leche (APSSL). El día 44 de vida los lechones se sacrificaron, se disecó y se pesó el páncreas, estómago, intestino delgado (ID) e hígado; el ID se dividió en tres porciones para realizar cortes histológicos. Adicionalmente, al día del destete se sacrificaron cinco lechones testigo (LT). El peso absoluto de los órganos de los lechones de APS fue similar a los de los LT e inferior a los demás LD; excepto para el hígado que no difirió de los lechones de CPS. Entre los LD los de APS presentaron el menor (P<.01) peso relativo (g·kg^-1 de peso vivo) del páncreas y del ID. En los demás órganos no se observaron diferencias entre los LD ni con los LT. En duodeno, las vellosidades fueron más cortas en los lechones de APS en relación a los LT (159 vs 344 µm); en yeyuno los lechones de APSSL tuvieron las vellosidades con una altura similar a los LT (340 vs 416 µm). El crecimiento de las vellosidades y de los órganos digestivos fue más evidente en los lechones que consumieron suero de leche o CPS en sus dietas.

Palabras clave: Lechones, Vellosidades, Órganos Digestivos, Fuentes de Proteína.

Introducción

En la lactancia los órganos digestivos aumentan en peso (Lindemann et al., 1986); después del destete, los cerdos requieren una mayor capacidad para realizar la digestión de dietas sólidas poco digestibles y para mantener una tasa de crecimiento satisfactoria, pasando por un periodo de adaptación al nuevo alimento (Caine et al., 1997). El estrés del destete y la disminución de la estimulación enteral comprometen la integridad intestinal (Spreeuwenberg et al., 2001) atrofiando las vellosidades, aumentando la profundidad de las criptas (Miller et al., 1986; Dunsford y Haensly, 1991) y redujiendo la concentración de enzimas del borde de cepillo (Tang et al., 1999); lo que disminuye el proceso digestivo (Pluske et al., 1997). Este fenómeno ocurre principalmente en los primeros días posdestete (Cera et al., 1988; Vente-Spreeuwenberg et al., 2003, 2004a). En la etapa posdestete el desarrollo del intestino se acelera (Nabbuurs et al., 1993; Pluske et al., 1996a) dependiendo de la composición y/o consistencia del alimento consumido (Pluske et al., 1996b). El procesamiento de la soya para la separación del aislado y del concentrado proteínico destruye sus factores antinutricionales, y los subproductos son menos dañinos al intestino, disminuyendo la reacción de hipersensibilidad observada en los lechones que consumen pasta de soya (Li et al., 1991). El objetivo de este trabajo fue evaluar el desarrollo de algunos órganos digestivos y de las vellosidades y criptas intestinales, en lechones alimentados con dietas cuyas fuentes de proteína fueron concentrado y aislado de proteína de soya solo o combinado con suero de leche.

Materiales y Métodos

Se utilizó un total de 20 lechones Landrace x Duroc con un peso inicial promedio de 5.8 ± 0.9 kg, destetados a los 17 días de edad. Cinco lechones testigo (LT) se sacrificaron al día del destete para conformar un tratamiento de referencia. Quince lechones fueron asignados a los tratamientos experimentales de acuerdo a su peso inicial y se alojaron en jaulas individuales durante un periodo de cuatro semanas. Al final de la cuarta semana experimental se procedió el sacrificio de los lechones para la colecta de las muestras de intestino y de los órganos digestivos. Los tratamientos experimentales fueron tres dietas cuyas fuentes proteínicas eran concentrado de proteína de soya (CPS), aislado de proteína de soya como fuente única de proteína (AIS) o combinado con suero de leche (AISSL) (Cuadro 1). Todas las dietas se formularon a 16.4% de proteína digestible y 3.6 Mcal kg^-1 de energía metabolizable. Las jaulas individuales estaban equipadas con un bebedero de chupón y un comedero, en los cuales se les proporcionó agua y alimento ad libitum.

Para el sacrificio, los lechones se adormecieron por inhalación de bióxido de carbono durante tres minutos y se les seccionó la vena yugular para su desangrado; en seguida se colocaron en posición de decúbito dorsal incidiéndose la región abdominal para efectuar la colecta del páncreas, hígado, así como del estómago y del intestino delgado, los cuales se disecaron, se vaciaron y se pesaron. Posteriormente, el intestino se dividió en tres porciones (duodeno, yeyuno e íleon), obteniéndose una porción de aproximadamente 10 cm de cada parte (Reis de Souza et al. 2005). El interior de las partes se lavó con solución salina, anudándose sus extremos con hilo cáñamo y se perfundieron con formalina neutralizada al 10%. Después de 48 horas de la colecta se procesaron los intestinos, los cuales se cortaron a cinco micras de espesor, utilizando la técnica de inclusión en parafina. Los cortes se tiñeron con hematoxilina-eosina y se observaron en un microscopio óptico Carl Zeiss (modelo K7) efectuándose diez mediciones por lámina, para determinar el promedio la altura de las vellosidades (del ápice hasta la base), así como la profundidad de las criptas (de la base de la vellosidad hasta el fondo de la cripta). El peso de los órganos se reportó en gramos (peso absoluto) y en relación al peso vivo (peso relativo).

Los resultados de las variables de respuesta se analizaron por medio del procedimiento de modelos lineales generales (GLM) del paquete estadístico SAS (SAS, 1990). Se utilizó un diseño de bloques (cinco) completos aleatorizados, contando cada uno de ellos con los tres tratamientos. El factor de bloqueo fue la camada de origen y el peso al destete. La comparación de medias se realizó utilizando la prueba de SNK (Steel y Torrie, 1985).

Cuadro 1. Composición de las dietas experimentales

¹CPS= concentrado de proteína de soya, APS= aislado de proteína de soya y APSSL = aislado de proteína de soya + suero de leche seco.
²Complemento mineral que proporciona por kilogramo de dieta: zinc 114 mg, hierro 102 mg, selenio 0.3 mg, manganeso 22.8 mg, cobre 8.8 mg, yodo 0.41 mg.
³Complemento vitamínico que proporciona por kilogramo de dieta: Vitamina A 3.63 µg, D 165 µg, E 0.1 mg, B₁₂ 37 µg/kg, riboflavina 2.2 mg, ácido pantoténico 13.2 mg, niacina 54 mg, colina 351 mg.
⁴Valor analizado.
⁵Valor expresado en base seca.
⁶Valor calculado.

Resultados y Discusión

Peso de los órganos digestivos.

La comparación (Cuadro 2) entre los lechones destetados (LD) y los testigo (LT) muestra que los animales alimentados con la dieta APSSL tuvieron todos los órganos digestivos estudiados más pesados (P<.01) que los LT; los de CPS tuvieron un mayor peso del páncreas, estómago e intestino delgado que los LT; mientras que los órganos de los lechones que consumieron la dieta APS no mostraron un desarrollo en relación a los LT. Entre los lechones destetados el páncreas y el intestino delgado fueron más pesados (P<.01) en los lechones de APSSL, seguidos de los de CPS; los de APS fueron los más ligeros. El peso del estómago fue similar entre los animales de CPS y APSSL y menor en los de APS (P<.01). El hígado fue mayor en los lechones de APSSL (P<.001).

Tomando en consideración el peso del animal al sacrificio (Cuadro 2) el peso relativo del estómago e hígado no varió entre los lechones. El páncreas presentó un mayor peso relativo en los LD que en los LT. El intestino delgado de los lechones de APS tuvo un peso similar al de los LT, mientras que en los lechones de CPS y APSSL tuvieron un peso mayor (P<.01). Entre los LD, los de CPS y APSSL no presentaron diferencias en el peso relativo del páncreas y del intestino delgado. Los lechones de APS mostraron el menor desarrollo de estos dos órganos.

El consumo de alimento sólido después del destete juega un papel importante en el aumento de la capacidad digestiva de los animales (Corring et al., 1978; Cera et al., 1988), pues está íntimamente relacionado con el desarrollo del tracto gastrointestinal (van Beers-Schreus et al., 1998; Reis de Souza et al., 2002; Vente-Spreeuwenberg et al., 2004b; Reis de Souza et al., 2005); lo que puede explicar el aumento del peso absoluto y relativo del intestino delgado y del páncreas de los lechones que consumieron las dietas experimentales (LD) en relación a los lechones sacrificados al destete (LT). En algunos trabajos (Reis de Souza et al., 2002; Vente-Spreeuwenberg et al., 2003; Reis de Souza et al., 2005) la fuente de carbohidratos de la dieta y la forma de presentación de la proteína (intacta o hidrolizada) (Vente-Spreeuwenberg et al., 2004b) no afecta el peso de los órganos digestivos, mientras que los presentes resultados muestran que la fuente de proteína de la dieta sí tuvo un efecto importante en el desarrollo de los órganos digestivos. En los animales de los tratamientos a base de concentrado de soya y aislado de soya más suero de leche el páncreas tuvo un aumento aproximado del 62% de su peso vivo inicial (1.3 a 2.1 o 2 g·kg^-1); en el caso del intestino delgado se observó un comportamiento similar (incremento del 31.7%). En los lechones del tratamiento a base de aislado de soya el páncreas tuvo un aumento menos importante (23%) y el intestino delgado no se desarrolló en relación a los LT (41 vs 37 g·kg¹ en los LT y LD, respectivamente). En la literatura no se encontraron estudios que permitan confirmar los presentes resultados sobre el efecto de las fuentes de proteína sobre el desarrollo del tracto gastrointestinal; sin embargo, en relación a la dieta con suero de leche que promovió un mayor crecimiento de los órganos digestivos, se podría atribuir este efecto a los factores bioactivos que componen la leche, los cuales pueden estar involucrados en los procesos de desarrollo y salud de los neonatos (Efird et al., 1982). También es posible que esté relacionado con el proceso de fermentación de la lactosa generando ácidos grasos volátiles que estimulan el crecimiento del aparato digestivo (Pluske et al., 1997; Zinn, 1997).

Integridad intestinal

La fuente de proteína de la dieta afectó (P<.01) la altura de las vellosidades (Cuadro 3) en el duodeno y yeyuno, en el íleon no se observaron diferencias entre los animales. En el duodeno las vellosidades de los lechones alimentados con CPS y APSSL tenían una altura similar a las de los LT y los animales de APS mostraron vellosidades más cortas (P<.01). En el yeyuno de los LT y de los que consumieron la dieta APSSL, la altura de las vellosidades fue similar; mientras que los de CPS y APS presentaron vellosidades más cortas (P<.01).

También en el Cuadro 3 se presentan los resultados de la profundidad de las criptas. Mientras que en el yeyuno e íleon las criptas fueron más profundas (P<.01), en duodeno no hubo diferencias en la profundidad de las criptas entre los LD y los LT. Entre los LD las criptas del yeyuno fueron más profundas (P<.01) en los lechones de APSSL, intermedias en los de CPS y menos profundas en los de APS. El íleon de los animales de APS y APSSL presentaron criptas más profundas (P<.01) que los de CPS.

El crecimiento macroscópico del intestino delgado observado en la etapa posdestete, probablemente está ligado a los cambios que ocurren en la mucosa intestinal (Cranwell, 1985; Moughan et al., 1992; Xu et al., 1992; Yen, 2002); los cuales indican una respuesta compensatoria a la reducción en la altura de las vellosidades (atrofia) que ocurre en los días que siguen el destete (Dunsford et al., 1989; Hedemann et al., 2003; Vente-Spreeuwenberg et al., 2004a), principalmente en las primeras 24 horas (Hampson, 1986; Miller et al., 1986; Kelly et al., 1991). La recuperación del crecimiento que ocurre en los primeros días posdestete, que está relacionada con el consumo de alimento sólido (Vente-Spreeuwenberg et al., 2003; Vente-Spreeuwenberg et al., 2004a), permite que alrededor de los 14 días posdestete, la altura de las vellosidades regrese a los valores observados al momento del destete (van Beers-Schreus et al., 1998; Yen, 2002; Vente-Spreeuwenberg et al., 2004a). En el presente estudio, hay evidencias de que durante el periodo experimental, la mucosa duodenal y yeyunal pasó por cambios similares a los reportados en la literatura, ya que en el duodeno de los animales alimentados con las dietas con CPS y APSSL y en yeyuno de los de APSSL no se observaron diferencias en la altura de las vellosidades entre los lechones testigo y los destetados. También se reporta que el periodo de recuperación del crecimiento de las vellosidades puede durar hasta la quinta semana posdestete (Hampson, 1986; Dunsford et al., 1989; Pluske et al., 1997); lo que probablemente sucedió con los animales de los tratamientos con APS en el duodeno y yeyuno y con lo de CPS en el yeyuno. Estas observaciones apoyan la hipótesis de que la composición de la dieta tiene una influencia importante en la fase de recuperación de las vellosidades (Gu y Li, 2004; Vente-Spreeuwenberg et al., 2004a). Pocas fuentes de proteínas han sido estudiadas en relación a sus efectos sobre la morfología de la mucosa intestinal, siendo la soya las más evaluada (Pluske et al., 1997). Vente-Spreeuwenberg et al. (2004b) no observaron efectos en la integridad de la mucosa intestinal entre lechones que ingirieron dietas con pasta de soya intacta o hidrolizada; tampoco Jiang et al. (2000) entre animales que consumieron dietas con pasta de soya o plasma porcino, o Makkink et al. (1994) quienes utilizaron concentrado de proteína de soya, leche en polvo, pasta de soya o harina de pescado. Por otro lado, animales alimentados con caseína mostraron vellosidades más desarrolladas que otros que consumieron pasta de soya (Dunsford et al., 1989); igualmente se observa un efecto positivo de la inclusión de leche en polvo sobre el desarrollo de las vellosidades y de las criptas de lechones recién destetados, probablemente por la alta digestibilidad ileal de sus proteínas (Vente-Spreeuwenberg et al., 2004a), o por los componentes de la leche que son favorables a la preservación del epitelio intestinal (Spreeuwenberg et al., 2001). Sin embargo, otros autores no obtuvieron las mismas respuestas cuando compararon fuentes de proteína vegetal con caseína (Salgado et al., 2002) o con leche en polvo (Pieterse et al., 2000).

En relación a la profundidad de las criptas, excepto a nivel del duodeno, en donde lechones lactantes y destetados fueron similares, los resultados obtenidos concuerdan con la mayoría de la literatura, que señala un aumento de las criptas en la fase posdetete (Pluske et al., 1997), lo que es un indicador de proliferación celular para la recuperación del crecimiento de las vellosidades (Miller et al., 1986; Dunsford y Haensly, 1991). En los animales que consumieron la dieta con APS, el aumento de la profundidad de las criptas en yeyuno no fue suficiente para reestablecer la altura de las vellosidades, lo que puede estar asociado a una menor tasa de renovación celular resultante de una reducción de la división celular en las criptas (Hall y Byrne, 1989).

En conclusión, los lechones que consumieron aislado de proteína de soya como única fuente proteínica tuvieron un menor desarrollo de los órganos digestivos y de las vellosidades intestinales en relación a los que fueron alimentados con concentrado de proteína de soya. La adición de suero de leche al aislado de proteína de soya compensó estas desventajas, lo que sugiere que en la elaboración de alimentos iniciadores a nivel comercial, la asociación de estos dos ingredientes puede ser una alternativa para proveer una dieta que estimule el crecimiento del aparato digestivo y aumente la capacidad digestiva de los lechones recién destetados.

Agradecimiento

Los autores agradecen a las siguientes institucio-tema Regional Miguel Hidalgo (SIHGO); Universines por su apoyo al proyecto de investigación que dad Autónoma de Querétaro y al Instituto Nacional generó esta publicación: CONACYT a través del Sis-de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias.

Literatura Citada

• Caine, W.R., W.C. Sauer, S. Tamminga, M.W.A. Verstegenand H. Schultze. 1997. Apparent ileal digestibilities ofaminoacids in newly weaned pigs fed diets with proteasetreated soybean meal. J. Anim. Sci. 75:2962.
• Cera, K.R., D.C. Mahan, R.F. Cross, G.A. Reinhart and R.E. Whitmoyer. 1988. Effect of age, weaning and postweaningdiet on small intestinal growth and jejunal morphology inyoung swine. J. Anim. Sci. 66:574.
• Corring, T., A. Aumaitre and G. Durand. 1978. Developmentof digestive enzymes in the piglet from birth to 8 weeks. I.Pancreas and pancreatic enzymes. Nutr. Metab. 22:231.
• Cranwell, P.D. 1985. The Development of the Stomach in thePig: The Effect of Age and Weaning. I. Stomach Size, Muscleand Zones of Mucosa. In: Just, A., H. Jorgensen and J. A.Fernandez (Ed.) Proceedings of the 2d International Seminaron Digestive Physiology in the Pig. Beretning StatensHusdyrbrugsforsog No. 580, Copenhagen. p 112.
• Dunsford, B.R. and W.E. Haensly. 1991. Effect of dietarycholesterol and carbohydrate on small intestinal structureand function in prematurely weaned rats. J. Anim. Sci.69:2894.
• Dunsford, B.R., D.A. Knabe and W.E. Haensly. 1989. Effect ofdietary soybean meal on the microscopic anatomy of thesmall intestine in the early weaned pigs. J. Anim. Sci. 67:1855.
• Efird, R.C., W.D. Armstrong and D.L. Herman. 1982. Thedevelopment of digestive capacity in young pigs: Effects ofweaning regimen and dietary treatment. J. Anim. Sci.55:1370.
• Gu, X. and D. Li. 2004. Effect of dietary crude protein level onvillous morphology, immune status and histochemistryparameters of digestive tract in weaning piglets. Anim.Feed Sci. Techonol. 114:113.
• Hall, G.A. and T.F. Byrne. 1989. Effects of age and diet onsmall intestinal structure and function in gnotobiotic piglets.Res. Vet. Sci. 47:387.
• Hampson, D.J. 1986. Alterations in the pig small intestinalstructure al weaning. Res. Vet. Sci. 40:32.
• Hedemann, M.S., S. Hojsgaard and B.B. Jensen. 2003. Smallintestine morphology and activity of intestinal peptidasesin piglets around weaning. J. Anim. Physiol. Anim. Nutr. 87:32.
• Jiang, R., X. Chang, B. Stoll, M.Z. Fan, J. Arthington, E. Weaver, J. Campbell and D.G. Burrin. 2000. Dietary plasma proteinreduces small intestinal growth and lamina propia celldensity in early weaned pigs. J. Nutr. 130:121.
• Kelly, D., J.A. Smyth and K.J. McCracken. 1991. Digestivedevelopment in the early-weaned pig. I. Effect of continuousnutrient supply on the development of the digestive tractand on changes in digestive enzyme activity during the firstweek post-weaning. Br. J. Nutr. 65:169.
• Li, D.F., J.L. Nelssen, P.G. Reddy, F. Blecha, R.D. Klemm, D.W. Giesting, J.D. Hancock, G.L. Allee and R.D. Goodband.1991. Measuring suitability of soybean products for earlyweaned pigs with inmolological criteria. J. Anim. Sc.69:3299.
• Lindemann, M.D., S.G. Cornelius, S.M. El Kandelgy, R.L. Mosetand J.E. Pettigrew. 1986. Effect of age, weaning and diet ondigestive enzyme levels in the piglet. J. Anim. Sci. 62:1298.
• Makkink, C.A., G.P. Negulescu, Q. Guixin, A. Martin and W.A.Verstegen. 1994. Effect of dietary protein source on feedintake, growth, pancreatic enzyme activities and yeyunalmorphology in newly-weaned piglets. Br. J. Nutr. 72:353.
• Miller, B.G., P.S. James, M.W. Smith and F.J. Bourne. 1986. Effect of weaning on the capacity of pig intestinal villi todigest and absorption of nutrients. J. Agric. Sci. Camb. 107:579.
• Moughan PJ, M.J. Birtles, P.D. Cranwell, W.C. Smith and M.Pedraza. 1992. The piglet as a model animal for studyingaspects of digestion and absorption in milk-fed humaninfants. World Rev. Nutr. Diet. 67:40.
• Nabbuurs, M.J. A., A. Hoogendoorn, E.J. Van Der Molen and A.M. Van Osta. 1993. Villus height and crypt depth inweaned and unweaned pigs, reared under variouscircunstances in the Netherland. Res. Vet. Sci. 55:78.
• Pieterse, E., E.L. Gloy and J. Viljoen. 2000. The effects of dietarysoyabean oil-cake meal on performance and gut histologyof piglets. South African J. Anim. Sci. 30:62.
• Pluske, J.R., I.H. Williams and F.X. Aherne. 1996a. Villous height and crypt depth in piglets in response to increases inthe intake of cows milk after weaning. J. Anim. Sci. 62:115.
• Pluske, J.R., I.H. Williams and F.X. Aherne. 1996b. Maintenance of villous height and crypt depth in piglets by providingcontinuous nutrition after weaning. J. Anim. Sci. 62:131.
• Pluske, J.R., D.J. Hampson and I.H. Williams. 1997. Factorsinfluencing the structure and function of the small intestinein the weaned pig: a review. Livest. Prod. Sci. 51:215.
• Reis de Souza, T.C., G. Mariscal-Landín y B.A. Aguilera. 2002.Empleo de dos fuentes de lactosa en la dieta de lechones ysus efectos en el aparato digestivo. Téc. Pecu. Méx. 40:299.
• Reis de Souza, T.C., M.J.C. Guerrero, B.A. Aguilera y G. Mariscal-Landín. 2005. Efecto de diferentes cereales sobre la morfología intestinal de lechones recién destetados. Téc.Pecu. Méx. 43:309.
• Salgado, P., J.P.B. Freire, M. Mourato, F. Cabral, R. Toullecand J.P. Lallès. 2002. Comparative effects of differentlegume protein sources in weaned piglets: nutrientdigestibility, intestinal morphology and digestive enzymes.Livest. Prod. Sci. 74:191.
• SAS. 1990. SAS/STAT User´s Guide: Statistics SAS. A Inst.Inc., Cary. North Carolina.
• Spreeuwenberg, M.A. M., J.M. A.J. Verdonk, H.R. Gaskins and M. W. A. Verstegen. 2001. Small intestine epithelial barrierfunction is compromised in pigs with low feed intake atweaning. J. Nutr. 131:1520.
• Steel, R.G.D. y J.H. Torrie. 1985. Bioestadística. Principios yProcedimientos. 2ª ed. McGraw Hill. México.
• Tang, M.B. Laarveld, A.G. Van Kessel, D.L. Hamilton, A.Estrada and J.F. Patience. 1999. Effect of segregated earlyweaning on postweaning small intestinal development inpigs. J. Anim. Sci. 77:3191.
• van Beers-Schreus, H. M. G., M. J. A. Nabuurs, L. Vellenga, H. J. Kalsbeek-van der Valk, T. Wensing and H. J. Breukink.
• 1998. Weaning and the weanling diet influence the villousheight and cript depth in the small intestine of pigs andalter the concentrations of short-chain fatty acids in thelarge intestine and blood. J. Nutr. 128: 947.
• Vente-Spreeuwenberg, M.A.M., J.M.A.J. Verdonk, M.W.A.Verstegen and A.C. Beynen. 2003. Villus height and gutdevelopment in weaned piglets receiving diets containingeither glucose, lactose or starch. Br. J. Nutr. 90:907.
• Vente-Spreeuwenberg, M.A.M., J.M.A.J. Verdonk, G.C.M.Bakker, A.C. Beynen and M.W.A. Verstegen. 2004a. Effectof dietary protein source on feed intake and small intestinemorphology in newly weaned piglets. Livest. Prod. Sci. 86:169.
• Vente-Spreeuwenberg, M.A.M., J.M.A.J. Verdonk, J.F.J.G.Koninkx, A.C. Beynen and M.W.A. Verstegen. 2004b.Dietary protein hydrolysates vs the intact proteins do notenhance mucosal integrity and growth performance inweaned piglets. Livest. Prod. Sci. 85:151.
• Xu, R.J., D.J. Mellor, P. Tungthanathanich, M.J. Birtles, G.W.Reynolds and H.V. Simpson. 1992. Growth andmorphological changes in the small and the large intestinein piglets during the first three days after birth. J. Devel.Phys. 18:161.
• Yen, J.T. 2002. Anatomy of the Digestive System andNutritional Physiology. In: Lewis A.J. and L.L. Southern(Ed.). Swine Nutrition. 2^nd ed. Washington, DC. USA. CRCPress. p 31.
• Zinn, S.A. 1997. Bioactive components in milk: introduction.Livest. Prod. Sci. 50:101.

© 2007 ALPA. Archivos Latinoamericanos de Producción Animal

The following images related to this document are available:

Photo images