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Comportamento de Dipteros Muscoides Frente a substratos de oviposicao, em laboratorio, no Rio de Janeiro, RJ, Brasil
Jose Mario d'Almeida , Rubens Pinto de Mello * Laboratorio de Biologia e Controle de Insetos Vetores, Departamento de Biologia *Departamento de Entomologia, Instituto Oswaldo Cruz, Av. Brasil 4365, 21045-900 Rio de Janeiro, RJ, Brasil
Code Number: OC96024
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Parte da Tese de Doutorado do primeiro autor Recebido em 21 de marco de 1995 Aceito em 7 de Junho de 1995 Behavior of Caliptrate Diptera in Relation to the Choose of Oviposition Substrates under Laboratory Conditions in Rio de Janeiro, RJ, Brazil - How adult females of calyptrate Diptera recognize the appropriate breeding substrate is a matter of controversy. Among holometabolic insects, the feeding opportunities of immature stages are generally determined by the adult female choice of an oviposition site. The ovipositional and larvipositional substrate preference for the synanthropic flies (Chrysomya megacephala, C. putoria, Phaenicia cuprina: Calliphoridae; Atherigona orientalis, Synthesiomyia nudiseta: Muscidae; Ravinia belforti, Parasarcophaga ruficornis, Peckia chrysostoma: Sarcophagidae) is presented in this work. The substrate used for testing were the following: bovine minced meat, fish (sardine), bovine liver, shrimp, squid, human faeces and banana. Bovine minced meat was the ovipositional and larvipositional substrate preferred by seven species. Human faeces were preferred by R. belforti. Key words: Diptera - ovipositional substrates - synanthropic flies Os mecanismos que levam um muscoide a ovipor ou larvipor em determinados substratos ainda causam controversias. Alguns pesquisadores sugerem que os odores exalados estimulam as femeas a ovipor, enquanto outros afirmam que o comportamento de oviposicao se relaciona diretamente com a capacidade das moscas de reconhecer os alimentos larvares (Zucolloto 1991). A teoria da 'dupla discriminacao' sustenta que tanto o valor nutricional dos meios para as larvas, como o odor exalado, agem, conjuntamente, na escolha do substrato de ovipostura pelas femeas (Kennedy & Both 1951). Bay e Pitts (1976) assinalam que em Musca autumnalis para ovipor e necessario, alem do odor captado pelas antenas, o contato dos palpos com o substrato, entretanto, Barton-Browne (1960), estudando o comportamento de Phormia regina, observou que para a oviposicao basta o estimulo olfatorio.
Sao raros os estudos sobre a preferencia de muscoides por substratos de oviposicao (Laake et al. 1931, Thomson & Hammer 1936, Clift & Mac Donald 1976), apesar da ampla literatura existente sobre a morfologia e a fisiologia dos orgaos olfativos e táteis das moscas (Cragg 1956a, b, Barton-Browne 1960, Bay & Pitts 1976, Quattro & Wasti 1978 ).
Considerando-se a relevAncia que esses insetos assumem em Saúde Pública, como potenciais vetores de agentes etiologicos de doencas (Greenberg 1971), com o objetivo de estudar o comportamento de alguns dipteros muscoides sinantropicos, na escolha dos substratos de oviposicao, sob condicões de laboratorio, apresentamos este trabalho em continuidade a outros sobre criadouros de moscas, iniciada em ambientes naturais do Rio de Janeiro (d'Almeida 1986, 1988, 1989, 1993). MATERIAIS E METODOS Colonias de Chrysomya megacephala (Towsend, 1935), Chrysomya putoria (Wiedemann, 1819), Phaenicia cuprina (Wiedemann, 1830) (Calliphoridae); Atherigona orientalis (Schiner, 1860), Synthesiomyia nudiseta (Wulp, 1830) (Muscidade); Parasarcophaga ruficornis (Fabricius, 1794), Peckia chrysostoma (Wiedemann, 1830) e Ravinia belforti (Prado & Fonseca, 1932) (Sarcophagidae) foram estabelecidas a partir de exemplares capturados com redes entomologicas no Jardim Zoologico do Rio de Janeiro, atraidas por peixe em decomposicao. As posturas das moscas recem-capturadas foram semeadas em carne bovina, para iniciar as colonias. Apos as emergEncias, os insetos de primeira geracao foram acondicionados em gaiolas de madeira, revestidas de tela de 'nylon', de 30cm X 30cm, e alimentados ate o quarto dia de vida, com figado cru e uma mistura de leite em po, acúcar refinado e levedura de cerveja (2:1:1), trocados diariamente, alem de água ad libitum. Do quinto dia de vida ate o inicio das experiEncias no decimo dia, era fornecida apenas a mistura de leite para evitar posturas antecipadas. Para os experimentos, efetuados sob condicões de laboratorio (22-28 C, 80 +/- 10% UR), usaram-se dois machos para cada fEmea. Os ensaios foram efetuados com seis substratos: peixe (sardinha), figado (bovino), carne (bovina moida), camarao (sem casca), lula, banana fermentada, retirados do freezer e deixados em exposicao ao meio ambiente por 32 horas e fezes humanas frescas. Esses substratos, eram moidos e acondicionados em potes de polietileno (3,5cm de altura por 5,0cm de diAmetro), aproximadamente 10 gramas por recipiente. Nas gaiolas de experimentacao eram apresentados concentricamente e simultAneamente para as fEmeas efetuarem as escolhas. Para cada especie foram realizadas seis repeticões, conforme o desenho experimental da Tabela I; em cada uma delas, os substratos foram expostos, simultAnea-mente durante quatro dias, com a primeira exposicao no 10 dia apos a emergEncia, e as demais em dias alternados. Obtidas as posturas, as larvas e os ovos eram contados, sendo que os ovos somente apos a dissociacao do cemento, pela imersao em hipoclorito de sodio a 2%. As experiencias foram desenvolvidas de maio a setembro de 1992, no Laboratorio de Biologia e Controle de Insetos Vetores do Departamento de Biologia do Instituto Oswaldo Cruz. Os resultados obtidos foram analisados estatisticamente, usando-se o teste de aderEncia do c2 ( qui - quadrado ), ao nivel de 1% de probabilidade. RESULTADOS E DISCUSSAO Para efetuar esta pesquisa, utilizaram-se algumas das especies que obtiveram altos indices de sinantropia, em trabalhos efetuados no Brasil, portanto, insetos de importAncia sanitária (Ferreira 1978, Linhares 1979, d' Almeida 1983, Dias et al. 1984).
Na Tabela II observa-se o número total de ovos e larvas depositados nos substratos, assim como a media de ovos/fEmea/substrato. A analise estatistica da preferEncia das especies pelos diferentes meios, de acordo com o número de ovos e larvas, e apresentada na Tabela III. A Tabela IV permite visualizar a frequencia com que os meios eram utilizados pelas moscas para larvipor e ovipor. De um modo geral, a carne foi o substrato onde as fEmeas depositaram o maior número de ovos e larvas, como tambem, foi o meio mais freqüen-temente procurado para as posturas (60,9 % das exposicões) (Tabela IV). Fezes e banana nao exerceram estimulo para a oviposicao nos califorideos, entretanto, foram procuradas pelos muscideos e sarcofagideos. Coffey (1966) pesquisando moscas criadas em diversos substratos, dentre os quais banana, fezes humanas e de variados animais, em Washington, EUA, observou que as fezes de carnivoros estritos sao as que funcionam melhor como criadouros de califorideos. Lopes (1973) assinala que as fezes humanas exercem forte atracao sobre os Sarcophagidae, nao so para a alimentacao, mas tambem para a criacao, e, segundo ainda esse autor (Lopes 1973), algumas especies dos gEneros Oxysarcodexia e Oxyvinia se criam apenas nas fezes. Com excecao da A. orientalis, o achado de ovos e larvas em banana, sugere que os muscoides foram apenas estimulados a ovipor, pelos odores exalados pelo substrato, já que esses insetos necessitam de proteina animal para o desenvolvimento larvar (d' Almeida 1988, 1989). A carne foi o substrato preferido para a oviposicao de P. cuprina (Tabelas II e III) pois 55,11 % dos ovos foram depositados nesse meio. Foram tambem efetuadas posturas em 75% da totalidade de exposicões deste substrato, indicando que em carne as oviposicões sao mais constantes (Tabela IV). Para as especies do gEnero Phaenicia (P. cuprina, P. eximia e P. sericata), o figado tem se mostrado eficiente, nao so como substrato de criacao, mas tambem como isca de atracao (Quattro & Wasti 1978, d' Almeida & Lopes 1983, d' Almeida 1989, Delves & Browne 1989). Entretanto, no presente trabalho, apenas 15% dos ovos de P. cuprina foram depositados em figado, dai concluir-se que este substrato, quando apresentado simultaneamente com outros mais atrativos, estimula pouco a oviposicao. Nesta pesquisa observou-se que C. megacephala depositou praticamente todos os ovos em carne (99,9 % do total). Fezes e banana nao estimularam a oviposicao; contudo, alguns autores relatam que as fezes sao eficientes criadouros de C. megacephala (Thomas 1951, Norris 1965). Os resultados obtidos no presente trabalho, somados aos de outros levantamentos, indicam que este califorideo nao e atraido pelas fezes e, muito menos estimulado a ovipor (Coffey 1966, d' Almeida 1988, 1989). C. putoria depositou seus ovos em trEs dos sete substratos (Tabela II), dentre os quais, a carne foi o preferido (Tabela III), embora nao com tanta intensidade como o fez C. megacephala . Segundo Greenberg (1971), C. putoria se alimenta e ovipõe em diversos tipos de materiais orgAnicos em decomposicao, principalmente carnes e raramente fezes; esta afirmacao corrobora os achados da presente pesquisa. R. belforti demonstrou nitida preferEncia pelas fezes como substrato de larviposicao (Tabelas II e III), depositando 90% do total das larvas neste meio. Convem ressaltar que este sarcofagideo larvipos em 95,5% dos potes de fezes apresentados (Tabela IV). Estes resultados, associados aos de outras pesquisas, onde fezes humanas e de animais foram os melhores criadouros de R. belforti (Lopes 1973, d' Almeida 1988, 1989), ressaltam a intima relacao deste inseto com fezes, enaltecendo a sua importAncia como potencial vetor de enteropatogenos. Dentre os muscoides avaliados, apenas S. nudiseta e P. ruficornis depositaram ovos e larvas em todos os meios expostos, entretanto, a carne foi o substrato preferido (Tabelas II e III). Segundo d' Almeida (1988 e 1989), o figado foi o substrato de criacao mais eficiente para S. nudiseta na area urbana e no Jardim Zoologico do Rio de Janeiro. Comparando-se os achados sobre oviposicao com os de criacao de S. nudiseta, chega-se a uma conclusao semelhante àquela obtida para P. cuprina. Em P. chrysostoma alem da carne, o peixe tambem exerceu forte estimulo para a larviposicao (Tabelas II e III), o que esta de acordo com os resultados obtidos por d' Almeida (1986 e 1988) nas areas rural e urbana, respectivamente. Lopes (1973) tambem criou esta especie em peixe na Floresta da Tijuca, no Rio de Janeiro. Convem ressaltar que apenas em A. orientalis nao ocorreram diferencas significativas, ao nivel de 1% de probabilidade, entre o número de ovos depositados na carne e na lula, outro substrato muito procurado por este muscideo; isto sugere que os dois meios estimulam igualmente a oviposicao (Tabela III). Segundo Moron e Terron (1984), a lula e uma boa isca de atracao por apresentar decomposicao rapida e fetidez perduravel. Esta especie foi a que utilizou com maior regularidade os substratos expostos, em especial a carne, onde efetuou posturas em 95,5% dos recipientes. d' Almeida (1989) afirma que A. orientalis se desenvolve intensamente na materia organica vegetal em decomposicao, entretanto, em levantamentos faunisticos e tambem atraida com frequencia por materia orgAnica animal em decomposicao (Linhares 1979, d' Almeida 1983). Comparando-se os resultados das Tabelas II e IV pode-se notar que a maioria das especies, apesar de demonstrar nitida preferEncia por determinados substratos, nao fez regularmente posturas nestes meios. Entretanto R. belforti e A. orientalis distribuiram com mais regularidade as larvas e ovos nos substratos. Essas constatacões possivelmente podem estar associadas fatores como potencial reprodutivo e estrategia de sobrevivencia, dentre outros, como ja foi verificado com R. belforti (d'Almeida, entregue para publicacao), que demostrou baixo potencial reprodutivo como estrategia de sobrevivencia. De acordo com os resultados obtidos, as seguintes conclusões podem ser apresentadas: a carne foi o substrato preferido por sete das oito especies de dipteros muscoides estudados; fezes humanas foi o substrato preferido pela R. belforti, o que exalta a possivel importAncia sanitaria desta especie; C. megacephala praticamente so ovipos em carne (99,90%); S. nudiseta e P. ruficornis fizeram oviposices e larviposices, respectivamente, em todos os substratos apresentados. REFERENCIAS Barton- Browne L 1960. The role of olfaction in the stimulation of oviposition in the blowfly, Phormia regina. J Insect Physiol 5: 16-22. Bay DE , Pitts CW 1976. Olfactory responses of face flies Musca autumnalis to bovine faeces. Ann Entomol Soc Am 69: 933-936. Clift AD, Mac Donald FJD 1976. Some relationships between diet and ovarian development in Lucilia cuprina (Diptera: Calliphoridae). Aust J Zool 24: 87-93. Coffey MD 1966. Studies on the association of flies (Diptera) with dung in Southeastern Washington. Ann Entomol Soc Am 59: 207-218. Cragg JB 1956a. The olfactory behaviour of Lucilia species (Diptera) under natural conditions. Ann Appl Biol 44: 467-477. Cragg JB 1956b. The action of climate on the larva, prepupae and pupae of certain blowflies. p. 387-389. Proc Intern Congr Zool 14th. Copenhagen, 1953. d'Almeida JM 1983. Sinantropia em dipteros caliptrados na área metropolitana do Rio de Janeiro. Tese de Mestrado, UFRRJ, Rio de Janeiro,193 pp. d'Almeida JM 1986. Substratos utilizados para a criacao de dipteros caliptrados em uma área rural do Estado do Rio de Janeiro. Arq Univ Fed Rur Rio de J 9: 13-22. d'Almeida JM 1988. Substratos utilizados para a criacao de dipteros caliptrados em uma área urbana do Municipio do Rio de Janeiro. Mem Inst Oswaldo Cruz 83: 201-206. d'Almeida JM 1989. Substratos utilizados para a criacao de dipteros caliptrados no Jardim Zoologico do Rio de Janeiro (RIO- ZOO). Mem Inst Oswaldo Cruz 84: 257-264. d'Almeida JM 1993. Capture of calliptrate flies with different breeding substrates on beaches in Rio de Janeiro, RJ, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 88: 215-220. d'Almeida JM, Lopes HS 1983. Sinantropia em dipteros caliptrados (Calliphoridae) no Estado do Rio de Janeiro. Arq Univ Fed Rur Rio de J 6: 38-48. Delves RI, Browne LB 1989. Changes in reproduction performace of the australian sheep blowfly, Lucilia cuprina (Diptera, Calliphoridae) following laboratory colonization. J appl Entomol 107: 228-237. Dias ES, Neves DP, Lopes HS 1984. Estudos sobre a fauna de Sarcophagidae (Diptera) de Belo Horizonte, MG: I- levantamento taxono mico e sinantropico. Mem Inst Oswaldo Cruz 79: 83-91. Ferreira MJM 1978. Sinantropia de dipteros muscoides de curitiba, Parana. I. Calliphoridae. Rev Brasil Biol 38: 445-454. Greenberg B 1971. Flies and Diseases vol. I: Ecology, classification and biotic associations: Princeton Univ. Press. Princeton, N. J. XII + 856 pp. Kennedy JS, Both CO 1951. Feeding preference and fecundity in relation to the age and hing of leaves. Ann Appl Biol 38: 25-64. Laake EN, Parman DC, Bishopp FC, Roach RC 1931. the chemotropic responses of the house fly, the green bottle fly and the black blowfly. USDA. Tec Bull 270: 1-10. Linhares AX 1979. Sinantropia de dipteros muscoides de Campinas, Tese de Mestrado, UNICAMP, Campinas, SP. 129 pp. Lopes HS 1973. Collecting and rearing Sarcophagidae flies (Diptera) in Brazil during forty years. An Acad Bras Ci 45: 279-291. Moron MA, Terron R 1984. Distribuicion altitudinal de los insectos necrofilos en la sierra norte de hidalgo' mexico. Acta Zool Mex (n. s.) 3: 1-47. Norris KR 1965. The bionomics of blowflies. Ann Rev Entomol 10: 47-68. Quattro MJ , Wasti SS 1978. Olfactory and oviposition responses of the green botlle fly, Phaenicia sericata to a variety of natural baits (Diptera: Calliphoridae). Rev Brasil Biol 8: 115-119. Thomas HT 1951. Some species of blowflies genera Chrysomya R-D; Lucilia R-D; Hemipyrellia Thed and Calliphora R-D. from south eastern Szechwan, China. Proc Zool London 121: 147-200. Thomson M, Hammer O 1936. The breeding medium of some common flies. Bull. Entomol Res 27: 559-587. Zucoloto FS 1991. Effects of flavour and nutritional value on diets selection by Ceratites capitata larvae (Diptera: Tephritidae). J Insect Physiol 37: 21-25. TABELA I Desenho experimental dos procedimentos adotados para avaliar a preferencia de dipteros muscoides pelos subtratos de postura, em condidoes de laboratorio no Rio de Janeiro, RJ
--------------------------------------------------------------
Especies Repeticoes Total
1 2 3 4 5 6
--------------------------------------------------------------
Chysomya megacephala Femeas 17 17 20 13 13 12 92
Machos 34 34 40 26 26 24 184
Chysomya putoria Femeas 14 12 13 13 13 13 78
Machos 28 24 26 26 26 26 156
Phaenicia cuprina Femeas 15 14 15 15 11 13 83
Machos 30 28 30 30 22 26 166
Ravina belfarti Femeas 16 15 16 12 11 12 82
Machos 32 30 32 24 22 24 164
Parasarcophaga
ruficornis Femeas 15 - - 13 13 13 54
Machos 30 - - 26 26 26 108
Peckia chrysostoma Femeas 14 12 13 13 13 13 61
Machos 28 24 26 26 26 26 122
Atherigona orientalis Femeas 14 12 13 9 10 9 67
Machos 28 24 26 18 20 18 134
Synthesiomyia nudiseta Femeas 15 21 18 15 13 13 95
Machos 30 42 36 30 26 26 190
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TABELA IINumeros de ovos e larvas de dipteros caliptrados depositados em variados subtratos, sob condicoes de laboratorio, no Rio de Janeiro, RJ
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Especies Subtratos
PEI FIG CAR
-------------------------------------------------------------
Phaenicia cuprina No 4792 3157 11170
X+/-S 57.19+/-49.02 33.61+/-2342 130.44+/-73.79
Chrysomya
megacephala No 10 11 22677
X+/-S 0.13+/-0.33 0.15+/-0.37 253.59+/-126.22
Chrysomya putoria No 8578 23411 2052
X+/-S 128.57+/-168.26 296.76+/-109.37 27.11+/-31.12
Ravinia belfoni No 6 28 30
X+/-S 0.08+/-0.20 0.33+/-0.73 0.40+/-0.83
Peckia chrysostoma No 400 50 800
X+/-S 5.15+/-3.69 0.63+/-0,76 8.62+/-3.03
Parasarcophaga
ruficornis No 48 71 970
X+/-S 0.92+/-1.59 1.36+/-1.64 17.23+/-1324
Atherigona
orientalis No 431 65 458
X+/-S 6.96+/-3.89 0.81+/-1.35 8.22+/-2.67
Synthesiomyia
nudiseta No 18 295 2594
X+/-S 0.23+0.56 3.35+5.86 28.71+/-14.70
------------------------------------------------------------
Subtratos
CAM LUL FEZ
------------------------------------------------------------
Phaneicia cuprina 318 828
X+/-S 3.53+/-8.65 9.84+/-9.35
Chrysomya megacephala
X+/-S
Chrysomya putoria 2052
X+/-S 27.11+/-31.12
Ravinia belfoni 656
X+/-S 7.63+/-4.68
Peckia chrysostoma 15 285
X+/-S 0.20+/-0.51 3.65+/-5.64
Parasarcophaga
ruficornis 228 56 182
X+/-S 4.08+/-2.83 1.07+/-1.99 3.48+/-2.37
Atherigona orientalis 416 448 189
X+/-S 5.97+/-4.12 6.12+/-3,86 2.5+/-2.24
Synthesiomyia nudiseta 620 177 631
X+/-S 6.64+/-7.89 2.05+/-3.67 5.84+/-7.19
-----------------------------------------------------------
Subtratos
BAN
------------------------------------------------------------
Phaenicia cuprina
X+/-S
Chrysomya megacephala
X+/-S
Chrysomya putoria
X+/-S
Ravinia belfoni 15
X+/-S 0.15+/-0.37
Peckia chrysostoma 1
X+/-S 0.01+/-0.02
Parasarcophaga ruficornis 192
X+/-S 3.69+/-4.36
Atherigona orientalis 189
X+/-S 2.5+/-2.24
Synthesiomyia nudiseta 22
X+/-S 0.24+/-0.59
------------------------------------------------------------
PEI: peixe, FIG: figado, CAR: carne, CAM: camarao, LUL:
lula, FEZ: fezes, BAN: banana; No: numero de ovos ou larvas
depositados nos substratos; X+/-S: media e desvio padrao de
ovos ou larvas/femeas/substratoTABELA III Preferencia dos dipteros muscoides por substratos de postura. A ordem decrescente e da eaquerda para direita e aqueles que nao direterm significativamente, ao nfvel de 1% de probabilidade, estao assinanalados por uma linha horizontal
---------------------------------------------------------- Especies Substratos ---------------------------------------------------------- Phaenicia cuprina CAR-PEI-FIG-LUL-CAM Chrysomya megacephala CAR-FIG-PEI Chrysomya putoria CAR-PEI-LUL Ravinia belforti FEZ-CAR-FIG-BAN-PEI Parasatvophaga ruficornis CAR-CAM-BAN-FEZ-FIG-LUL-PEI Peckya chrysostoma CAR-PEI-FEZ-FIG-CAM-BAN Atherigona orientalis CAR-LUL-PEI-CAM-BAN-FIG Synthesiomyia nudiseta CAR-FEZ-CAM-FIG-LUL-BAN-PEI ----------------------------------------------------------PEI: peixe, FIG: figado, CAR: came, CAM: camarao, LUL: lula, FEZ: fezes, BAN: banana TABELA IV Frequencia relativa das oviposicoes e larvipposicoes efetuadas nos subtratos expostos nas gaiolas de criacao dos dipteros caliptrados, no Rio de Janeiro, RJ.
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Especies Subtratos
PEI% FIG% CAR% CAM% LUL% FEZ% BAN%
------------------------------------------------------------
Phaencia cuprina 50,0 45,8 75,0 4,2 20,8 - -
Chrysomya megacephala 33,3 4,2 70,8 - - - -
Chrysomya putoria 37,5 - 62,5 - 20,8 - -
Ravinia belforti 4,2 16,7 4,2 - - 95,8 8,3
Peckia chrysostoma 37,5 33,3 62,5 4,2 - 25,0 4,2
Parasarcophaga
ruficornis 6,2 18,7 37,5 25,0 12,5 25,0 12,5
Atherigona orientalis 58,3 12,5 95,8 66,7 79,2 - 45,8
Synthesiomyia nudiseta 4,2 12,5 67,7 20,8 8,3 16,7 4,2
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Total das especies^a 26,6 15,8 60,9 15,2 17,4 20,1 9,2
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PEI: peixe, FIG: figado, CAR: carne, CAM: camarao, LUL: lula,
FEZ: fezes, BAN: banana; a: representativa da
frequencia que 0 substrato foi procurado pelo total das
especies
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