|
Revista Colombia Médica
Universidad del Valle - Facultad de Salud
ISSN: 0120-8322 EISSN: 1657-9534
Vol. 36, Num. 4, 2005, pp. 275-280
|
Revista Colombia Médica, Vol. 36, No. 4, Oct-Dec, 2005, pp. 275-280
El deporte como causa de estrés oxidativo y
hemólisis
Sports as a cause of oxidative stress and
hemolysis
Javier F. Bonilla,
M.D.1,
Raúl Narváez, M.D., M.Sc.2, Lilian Chuaire
M.Sc.3
1. Profesor Asistente, Facultad de Rehabilitación y Desarrollo
Humano, Facultad de Medicina, Universidad del Rosario, Bogotá, Colombia.
e-mail: jfbonill@urosario.edu.co
2. Profesor Principal, Coordinador Laboratorio de Fisiología, Instituto
de Ciencias Básicas, Facultad de Medicina, Universidad del Rosario,
Bogotá, Colombia. e-mail: rnarvaez@urosario.edu.co
3. Profesora Principal, Instituto de Ciencias Básicas, Facultad
de Medicina, Universidad del Rosario, Bogotá, Colombia. e-mail: lchuaire@urosario.edu.co
Recibido para publicación diciembre 3, 2004
Aprobado para publicación
octubre 26, 2005
Code Number: rc05065
RESUMEN
Desde hace más de tres décadas se
estableció que el ejercicio puede producir la anemia, una de las causas
en la deficiencia de oxigenación a los tejidos. Sin
embargo, esta relación preliminar realmente corresponde a un evento donde
el plasma se diluye, razón por la cual no es una verdadera anemia, por
lo que se acuñó el término pseudoanemia del deportista.
La nueva información relaciona el ejercicio, de moderado a exhaustivo,
con la pérdida de
sangre a través de los sistemas gastrointestinal y urinario,
así como con la ruptura de los eritrocitos debida a eventos
mecánicos, osmóticos y oxidativos. Entonces ahora es
más clara la asociación entre el ejercicio
crónico y el deterioro en el número y forma de los
hematíes, lo que constituye evidencia en favor de una verdadera anemia
del deportista, de clara causa ferropénica.
La información reciente abre la discusión acerca de la
etiología hemolítica como factor coadyuvante en la anemia, y acerca
del papel que en ella tiene el estrés
oxidativo. La presente es una revisión actualizada que relaciona el deporte
y la anemia, además de presentar los
orígenes de la anemia ferropénica y de la
hemólisis en deportistas.
Palabras clave: Anemia; Fisiología; Ejercicio.
SUMMARY
More than three decades ago, it was established that anemia, a cause of tissue
oxygenation deficiency, can be caused by exercise. However, this preliminary
relationship was dilucional
and for this reason the term sports pseudoanemia was made. New data relate
exercise from moderated to exhaustive, with blood loss through gastrointestinal
and urinary tracts, as well as erythrocytes rupture by mechanical, osmotic and
oxidative events. Therefore, now the association between chronic exercise and
impairment in erythrocytes number and form is clearer, which is evidence in favor
of a true anemia in sports. In this anemia it is evident the ferropenic etiology.
But recent information opens discussion about whether hemolytic etiology is a
co adjuvant factor to anemia, and on the rol of oxidative stress in it. This
paper is an updated review for a relationship between sports and anemia, and
for assessing causes of
ferropenic anemia and of sports hemolysis.
Key words: Anemia; Physiology; Exercise.
Se puede definir la anemia como el estado en que la cantidad y/o la calidad
de los eritrocitos circulantes
está por debajo de los niveles considerados normales para determinado
individuo, según los rangos de referencia para la hemoglobina (Hb) y el
recuento eritrocitario apropiados para la edad, el sexo y la altura sobre el
nivel del mar.
Existe un número creciente de investigaciones que informan cambios
tanto en los índices
fisiológicos de los eritrocitos, como en la eritropoyesis
misma, después de una sesión de entrenamiento
físico en general, o de ejercicio aeróbico de alta intensidad (1).
Esto lleva a postular al ejercicio físico como un posible causante de
anemia, y de ahí derivó hace
aproximadamente tres décadas el término anemia del
deportista (2-4) para designar a un estado anémico
límite (borderline) propio de individuos que practican alguna actividad
física en forma regular, por ejemplo atletas (5). En
ellos se identificó un efecto hemodilucional, que no se debe considerar
como un estado anémico verdadero sino más
bien como una adaptación reológica al ejercicio (6). En varios
estudios se ha determinado que la frecuencia de este tipo de anemia es igual
en grupos problema constituidos por atletas, respecto de los grupos control.
El ejercicio puede afectar la
concentración de Hb de manera impredecible, puesto que durante
y después de la sesión de ejercicio es posible encontrar modificaciones
en sus valores por ejemplo debido a
hemoconcentración, o a cambios en el grado de
hidratación del individuo (7).
Buena parte de las dificultades para determinar
con precisión si hay o no anemia debida al ejercicio reside en las diferencias
existentes entre las poblaciones estudiadas,
así como en la diversidad de definiciones y etiologías propuestas
para la anemia (8).
Cuando la etiología es dilucional, no se trata de una anemia verdadera,
de ahí el término pseudoanemia. Ahora, cuando los beneficios
del ejercicio son cada vez
más controvertidos [vgr. muerte súbita del deportista] (9) y existen
diversas investigaciones a favor y en contra de la
actividad física tanto regular como ocasional (10), es importante determinar
si el ejercicio es causa de anemia en el individuo, en el cual pueden concurrir
otras etiologías sumadas al evento dilucional. Desde esta perspectiva,
el
diagnóstico de una anemia verdadera se debe hacer mediante la
evaluación de aspectos clínicos pero también de
parámetros hematológicos como la concentración de hemoglobina
corpuscular media (CHCM), a la que no afecta la
hemodilución (11).
Donde es evidente la etiología
ferropénica, se ha descrito el ejercicio como uno de los causantes de
anemia. Está en discusión cuánto
contribuye la etiología hemolítica a la anemia del ejercicio, y
ya se empieza a entender mejor el papel del
estrés oxidativo en esta anemia.
Anemia ferropénica secundaria al
ejercicio. La anemia ferropénica se ha relacionado con una
disminución en el rendimiento del deportista (12). Afecta en particular
a los maratonistas, y es la forma de anemia del ejercicio
más estudiada (13). Sus causas pueden ser hemoglobinuria, hematuria, sangrado
gastrointestinal y pérdida de hierro por
sudoración profusa (14).
Hemoglobinuria. El primer informe acerca de la hemoglobinuria asociada con
el ejercicio data de 1881, cuando
Fleischer in Jones y Newhouse (15) describió la presencia de orina oscura
en un joven soldado después de participar en una
marcha, y la llamó hemoglobinuria del marchista. La hemoglobinuria, a
veces asociada con hematuria, puede promover una
condición anémica en atletas competitivos (15) especialmente en
corredores de grandes distancias (16). Esta
condición anémica se ha relacionado con
hemólisis asociada con el ejercicio, y consecuentes hipohaptoglobinemia
y aumento de la Hb plasmática (17). Hay muchos indicios de que la hemoglobinuria
puede ser más
común de lo que se cree, si bien parece ser autolimitada y
benigna (18).
Hematuria. La hematuria está documentada tanto en ejercicios de contacto
(fútbol o boxeo) como en
aquellos en que no lo hay (natación o remo). Puede ser macro o
microscópica. Es frecuente, autolimitada y benigna, pues desaparece 48
a 72 horas después del ejercicio (18). Se puede relacionar o no con trauma
vesical y/o renal. Cuando es no
traumática se asocia con isquemia glomerular debida a
vasoconstricción de los vasos renales y esplácnicos, o bien, puede
deberse a aumento de la presión de
filtración secundaria a vasoconstricción de arteriolas eferentes.
La severidad de la hematuria es proporcional a la
intensidad y a la duración del ejercicio (19) y puede cursar
con deshidratación, mioglobinuria y peroxidación
lipídica en eritrocitos (15,20).
Sangrado gastrointestinal. Es muy frecuente el sangrado del sistema digestivo
después del ejercicio intenso
(21). En corredores de maratón se presenta con una frecuencia de 8% a
30%, no asociada con inflamación ni con hemorragia
gástrica (22) y en apariencia es independiente de edad, tiempo de carrera,
sintomatología abdominal, ingestión
reciente de vitamina C o de ácido acetilsalicílico (23). El sangrado
digestivo relacionado con la intensidad del
ejercicio puede inducir una disminución en el número de eritrocitos
circulantes, y por tanto, aumentar la pérdida de
hierro (24).
Pérdida de hierro por sudoración
profusa. Esta forma de pérdida de hierro se ha evaluado en
múltiples estudios, durante y después de una
sesión de ejercicio, tanto en individuos con entrenamiento como en quienes
no lo han tenido. Los resultados indican que la
pérdida depende directamente de la cantidad de sudor, por lo que es mayor
en ejercicios intensos de larga duración que se hacen a altas temperaturas.
No se han visto diferencias significativas entre mujeres y hombres. La posible
gravedad de esta
pérdida depende de las reservas de hierro (iron status) en el deportista
(25-26).
¿Es la hemólisis un coadyuvante en
la anemia por ejercicio?
Varios autores han descrito un incremento
significativo en la destrucción de eritrocitos después de ejercicio
físico intenso (27). En 1943 Gilligan et al. (17)
evaluaron la hemólisis asociada con el ejercicio extenuante, al determinar
la hemoglobinemia plasmática y la hemoglobinuria en maratonistas. Los
más afectados por esta condición son los practicantes de atletismo,
en especial los corredores de élite, quienes en apariencia constituyen
la población
más susceptible. La intensidad de la hemólisis depende de la distancia
recorrida (27). También se ha encontrado
hemólisis asociada con el ejercicio en deportes como
natación (28), remo, triatlón y baile aeróbico
(29), así como en carrera no competitiva y en entrenamiento militar riguroso
(30). Una de las causas establecidas de esta
hemólisis consiste en que después de un ejercicio fuerte los eritrocitos
son más susceptibles al estrés,
sea de tipo mecánico, oxidativo u osmótico (31). El
estrés oxidativo puede también perturbar la homeostasis
iónica y facilitar la deshidratación celular. Estos cambios disminuyen
la deformabilidad de la célula roja, lo que a su vez impide su paso a
través de la
micro-circulación (32).
Telford et al. (33) informaron acerca de amplios rangos en el aumento de la
concentración de Hb
plasmática y en la disminución de haptoglobina (Hp) en practicantes
de atletismo y ciclistas, llevados al mismo consumo
máximo de oxígeno (VO2máx) y a la
misma duración de ejercicio. Estos hechos permiten suponer que
ocurrió hemólisis en ambos grupos de deportistas. La Hb
libre aumentó hasta 85+35 mg de Hb en cada litro de plasma, con mayor
y más persistente aumento en la concentración
de Hb plasmática en los atletas.
Por otra parte, investigaciones recientes han
sugerido la posibilidad de hemólisis en deportistas (34) causada por efecto
mecánico, debido a que éste lesiona los eritrocitos y favorece
su destrucción. Así sucede en corredores de largas distancias,
en quienes la hemólisis ocurre como consecuencia del repetido impacto
del pie (footstrike)
sobre la superficie (33).
¿Por qué razón algunos deportistas presentan un mayor grado
de hemólisis que otros,
si están sometidos a las mismas condiciones de intensidad y
duración del ejercicio? Es necesario pensar que la
hemólisis durante y después del ejercicio puede ser resultado de
correr largas distancias donde se golpea a los
eritrocitos, pero también resulta de otros mecanismos, entre los que puede
estar el estrés oxidativo (28,33).
Estrés oxidativo como causa de
hemólisis en el deportista. Se describe como estrés oxidativo al
evento en que la producción de radicales libres supera a los mecanismos
sistémicos de defensa antioxidante (35). En 1978 Dillard et al. (36) fueron
los primeros en demostrar
que el ejercicio físico conduce a un incremento en la
peroxidación lipídica.
Se estima que en reposo de 2% a 5% del flujo de electrones en la cadena respiratoria
se escapa para formar especies
reactivas del oxígeno (37) (ROS por su sigla en inglés, reactive
oxygen species), como peróxido (O2.-), peróxido de
hidrógeno (H2O2), hidroxilo (OH-) y los asociados
con el óxido
nítrico (NO) (38).
La mitocondria es una fuente de ROS, aunque no
necesariamente la más importante (por lo menos in vitro), porque al hacer
ejercicio aumenta la tasa de consumo de
O2 en los tejidos. Existe evidencia experimental indicativa de aumento
en
la producción de ROS, así como de estrés oxidativo y de
daño tisular asociado con ejercicio sea agudo y exhaustivo (39), o moderado
(40). Durante el ejercicio exhaustivo, el
empleo de oxígeno por parte del músculo se incrementa
en 100 ó 200 veces si se compara con el estado de reposo (41). Esto induce
aumento en el flujo de electrones a través de la cadena respiratoria mitocondrial,
lo que a su vez redundará en
alza de la producción de ROS (38). Recientemente se ha determinado que
la mitocondria también genera NO, que
haría parte de la producción total de radicales libres en el ejercicio.
Cuando el NO reacciona con O2.- forma peroxinitrito (ONOO-), un poderoso
oxidante. Se cree que esta reacción
representa la principal vía para generar especies reactivas de
nitrógeno (RNS, siglas en inglés de reactive nitrogen species)
(42).
El estrés oxidativo puede ocurrir en individuos adaptados o no al ejercicio,
lo que los hace susceptibles
de presentar daño en sus sistemas enzimáticos,
así como en sus lípidos y receptores de membrana, e incluso en
su ADN (42,43).
Ahora bien, las acciones de los ROS y de los RNS pueden ocurrir al finalizar
la sesión de ejercicio u horas
después. La información disponible asocia el ejercicio
con la producción de ROS y RNS, a través de tres evidencias relacionadas
entre sí:
- La producción de radicales libres en músculo, hígado,
corazón y sangre.
- El aumento en los biomarcadores de daño oxidativo, como carbonilos
proteicos y sustancias reactivas al ácido tiobarbitúrico (44),
así como elevación en los niveles de pentano exhalado, lo
que es un posible producto del daño oxidativo de los lípidos
(36).
- La disminución en los niveles de antioxidantes enzimáticos
y no enzimáticos de corazón, sangre (45), cerebro y músculo
(46).
Otra fuente generadora de ROS es la vía de la xantinaoxidasa (XO),
que contribuye a la generación de
H2O2 en tejidos con concentraciones elevadas de xantina
e
hipoxantina. La hipoxia tisular, a través de la vía de la XO (43),
puede generar estrés oxidativo durante el ejercicio (47). Esto sucede
también después de eventos
de isquemia-reperfusión en órganos como el
corazón (48).
En el ejercicio extenuante se produce la
activación de XO, hecho que favorece la generación de ROS en diferentes
tejidos (42,49). Por ejemplo, en el músculo
esquelético se libera hipoxantina a la sangre, de modo que la enzima XO
es activada (50). Radak et al. (51) demostraron que la
vía de la XO está comprometida también en la
generación de O2.
La tercera fuente de ROS son los peroxisomas.
En condiciones fisiológicas estos organelos producen
H2O2 pero no peróxido. La oxidación peroxisomal
de ácidos grasos es una fuente importante de
H2O2. Debido a que los ácidos grasos son fuente
de
energía para el corazón y el músculo
esquelético durante el ejercicio prolongado, es probable que exista una
contribución de los peroxisomas en el estado de
estrés oxidativo en el deportista (38).
Una cuarta fuente de ROS son los polimorfonucleares (PMN). Cuando se activan
los PMN
neutrófilos (respiratory burst) liberan O2.-. Por tanto, si
existe lesión tisular causada por el ejercicio intenso, la
activación subsiguiente de los neutrófilos se convierte en una
fuente de ROS (38,52). Estas células activadas pueden
causar peroxidación lipídica en células vecinas, como los
eritrocitos (53), debido a que sus productos son capaces de atravesar la membrana
celular y producir oxidación de la Hb (54), para dar inicio al proceso
de hemólisis (55).
Además, la acción oxidante de los ROS sobre las
lipoproteínas de baja densidad (LDL) (56) y sobre los
lípidos de membrana del eritrocito, se ha asociado con
hemólisis (53,57).
Los PMN neutrófilos pueden infiltrar al tejido muscular lesionado por
el ejercicio intenso. Cuando esto
ocurre, el O2- generado a través de la NADPH oxidasa asociada
con la membrana, reacciona y conduce a la formación de
H2O2. Este último es convertido en ácido
hipocloroso (HOCl) por una mieloperoxidasa, hemoproteína secretada por
neutrófilos y por monocitos. El HOCl es un mediador inflamatorio, potente
oxidante y clorinante, que a su vez genera otros metabolitos reactivos, como
el cloruro de nitrilo
(NO2Cl) en presencia de nitrito. El nitrito se puede convertir, a
través de la mieloperoxidasa y el
H2O2, en el radical dióxido de nitrógeno
(NO2.), que favorece la formación de otras sustancias altamente
lesivas (42). Debido a que la infiltración por
neutrófilos en los tejidos lesionados por el ejercicio es secundaria a
la producción y liberación de
proinflamatorios, esta vía quizá no es la primera
fuente de producción de ROS durante el ejercicio. Sin embargo,
sí puede servir como una fuente de importancia durante el
período de recuperación después de un ejercicio agotador
(58). Una quinta fuente de ROS son las catecolaminas, aunque no se ha cuantificado
su contribución a los radicales libres (38). Por ejemplo, se ha propuesto
que en la lesión oxidativa
de la isquemia-reperfusión miocárdica ocurre
autooxidación de la epinefrina en adrenocromo, asociada con la
formación de O2.-.
Se ha podido establecer que el hierro y el grupo hemo de la hemoglobina y
la mioglobina son fuentes potenciales
de ROS (42), pero aún no es claro qué tanto participa
en el estrés oxidativo durante o después de un ejercicio extenuante
(59).
Algunos estudios in vitro descartan a la mitocondria como la principal productora
de ROS durante el ejercicio,
pues sostienen que el sistema Hb-Mb no sólo es capaz de generarlos, sino
también de aumentar la reactividad de
aquellos producidos por otras vías. Dentro de los radicales generados
están el O2.-, el hierro ferrilo
(Fe+4=O2-) y los radicales libres unidos a proteínas
(59).
El sistema Hb-Mb causa lesiones de diversas
maneras. Así, a la liberación de Hb en el espacio intravascular,
como consecuencia de la hemólisis, sigue la
formación del complejo Hp/Hb. Pero una hemólisis intensa satura
la capacidad de la Hp para ligar Hb, lo que lleva a que la Hb permanezca libre
en el plasma (60). De igual modo, la Mb puede estar libre en el plasma debido
a procesos como la
rabdomiólisis, usualmente asociados con el ejercicio intenso. Cuando la
Hb y la Mb libres son oxidadas, se convierten en sustancias
citotóxicas y pueden lesionar al endotelio (ateroesclerosis, vasculitis)
y al mismo hematíe (hemólisis
intravascular) (61). La oxidación de Hb y de Mb está asociada con
los ROS que se liberan a partir de leucocitos activados,
situación que se presenta en el ejercicio exhaustivo y en la hipoxia.
La methemoglobina (metHb) y la metmioglobina (metMb)
así generadas, lo mismo que sus derivados, son capaces de
producir más ROS, además de peroxidación
lipídica, con formación de hidroperóxidos (59,62). Otros
investigadores han encontrado que el grupo hemo se
relaciona con la oxidación de proteínas de membrana y
con la formación de antígenos de superficie en los
hematíes senescentes (63).
Se establecen entonces mecanismos directos e
indirectos de lesión a partir de Hb y Mb y de sus derivados. Un ejemplo
de los directos es la citólisis primaria causada por ROS del tipo hierro
ferrilo. Como ejemplo de los mecanismos
indirectos está la sensibilización al daño
causado por hidroperóxidos de tipo LDL oxidado. Estos mecanismos se retroalimentan,
de modo que originan círculos
viciosos: el ejercicio es un proceso hipoxémico y generador de
hemólisis, con lo que se libera Hb y Mb y sus derivados, lo que favorece
aún más hemólisis y más
hipoxemia (59).
Existen dos vías de control que limitan
la acción del hemo libre: la vía extracelular, de la que hacen
parte la Hp y la hemopexina, y la vía intracelular donde participan la
hemooxigenasa y la ferritina. Estas vías se rebasan con un defecto en
las vías de control, o si hay
excesiva elevación del hemo libre (61).
CONCLUSIONES
La pseudoanemia del deportista se asocia con
una expansión del plasma. En individuos que practican una actividad deportiva
aeróbica frecuente pueden coexistir sucesos asociados como hematuria,
pérdida de sangre por el
sistema gastrointestinal, así como aumento en la
hemólisis intravascular. Estos factores vinculan al ejercicio con el deterioro
en las reservas corporales de hierro y con el
número y la morfología eritrocitarias. Igualmente se vislumbran
muchas más posibilidades etiológicas no solo de entidades como
la anemia, sino de un buen número de otras dolencias que relacionan al
ejercicio exhaustivo y de competencia con
respuestas lesivas del organismo.
Es necesario profundizar en los motivos por los que unos deportistas presentan
mayor grado de hemólisis que
otros, cuando están sometidos a iguales condiciones de
intensidad y duración del trabajo. Para ello se debe tener en cuenta que
la hemólisis en el ejercicio puede resultar tanto de correr largas distancias
donde se golpean los eritrocitos, y
también por otros mecanismos como el estrés oxidativo. Comprender
a cabalidad los mecanismos de acción en el
estrés oxidativo y los mecanismos de respuesta del eritrocito, se constituye
así en un desafío importante en el campo
de la fisiología del deporte.
REFERENCIAS
- Fallon K. Utility of hematological and iron-related screening in elite
athletes. Clin J Sport Med 2004; 14:
145-152.
- Yoshimura H. Anemia during physical training (sports anemia). Nutr Rev
1970; 28: 251-255.
- Schumacher Y, Schmid A, Grathwohl D, et al. Hematological indices and
iron status in athletes of various sports and performances. Med Sci Sports
Exerc
2002; 34: 869-875.
- Wim H, Senden J, Brouns F. What is a normal red-blood cell mass for
professional cyclists? Lancet 1998; 352:
1758-1761.
- Carlson D, Mawdsley R. Sports anemia: a review of the literature. Am
J Sports Med 1986; 14: 109-112.
- Weigth L, Klein M, Noakes T, Jacobs P. Sports anemia: a real or apparent
phenomenon in endurance-trained
athletes? Int J Sports Med 1992; 13: 344-347.
- Balaban E, Cox J, Snell P, et al. The frequency of anemia and iron deficiency
in the runner. Med Sci Sports
Exerc 1989; 21: 643-648.
- Shaskey D, Green G. Sports haematology.
Sports Med 2000; 29: 27-38.
- Cava J, Danduran M, Fedderly R, et al. Exercise recommendations and
risk factors for sudden cardiac death.
Pediatr Clin North Am 2004; 51: 1401-1420.
- Melzer K, Kayser B, Pichard C. Physical activity: the health benefits
outweigh the risks. Curr Opin Clin Nutr
Metab Care 2004; 7: 641-647.
- Dang C. Runner´s anemia. JAMA 2001;
286: 714-716.
- Dubnov G, Constantini N. Prevalence of iron depletion and anemia in
top-level basketball players. Int J Sport
Nutr Exerc Metab 2004; 14: 30-37.
- Bartsch P, Mairbaurl H, Friedmann B. Pseudo-anemia caused by sports.
Ther Umsch 1998; 55: 251-255.
- Beard J, Tobin B. Iron status and exercise.
Am J Clin Nutr 2000; 72: 594-597.
- Fleischer citado en Jones G. Newhouse I. Sport-related hematuria: a
review. Clin J Sports Med 1997; 7:
119-125.
- Siegel A, Hennekens C, Solomon H, et al. Exercise-related hematuria.
Findings in a group of marathon runners.
JAMA 1979; 26: 391-392.
- Gilligan D, Altschule M, Katersky E. Physiological intravascular hemolysis
of exercise. Hemoglobinemia and hemoglobinuria following cross-country
runs. J Clin Invest 1943; 22:
859-869.
- Reid R, Hoshing D, Ramsey E. Haematuria following a marathon run: source
and significance. Br J Urol 1987;
59: 133-136.
- McInnis M, Newhouse I, von Duvillard S, et al. The effect of exercise
intensity on hematuria in healthy male runners. Eur J Appl Physiol Occup
Physiol 1998; 79: 99-105.
- Ota M, Ozono S, Ikeda T, et al. Analysis of sports hematuria after
running in summer. Nippon Hinyokika Gakkai
Zasshi 2004; 95: 705-710.
- Simons S, Kennedy R. Gastrointestinal problems in runners. Curr Sports
Med Rep 2004; 3: 112-116.
- Zoller H, Vogel W. Iron supplementation in athletes-first do no harm.
Nutrition 2004; 20: 615-619.
- McCabe M, Peura D, Kadakia S, et al. Gastrointestinal blood loss associated
with running a marathon. Dig
Dis Sci 1986; 31: 1229-1232.
- Rudzki S, Hazard H, Collinson D. Gastrointestinal blood loss in triathletes:
its etiology and relationship to sports anemia. Aust J Sci Med Sport 1995;
27:
3-8.
- Weaver C, Rajaram S. Exercise and iron
status. J Nutr 1992; 123: 782-787.
- DeRuisseau K, Cheuvront S, Haymes E, et al. Sweat iron and zinc losses
during prolonged exercise. Int J Sport
Nutr Exerc Metab 2002; 12: 428-437.
- O´Toole M, Hiller W, Roalstad M, et al. Hemolysis during triathlon
races: its relation to race distance.
Med Sci Sports Exerc 1988; 20: 272-275.
- Selby G, Eichner E. Endurance swimming, intravascular hemolysis, anemia,
and iron depletion. Am J Med 1986;
81: 791-794.
- Wolf P, Lott J, Nitti G. Changes in serum enzymes, lactate, and haptoglobin
following acute physical stress and type of routine. Clin Biochem 1987;
20: 73-77.
- Kehat I, Shupak A, Goldenberg I, et al. Long-term hematological effects
in Special Forces trainers. Mil Med
2003; 168: 116-119.
- Smith J, Kolbuch-Braddon M, Gillam I, et al. Changes in the susceptibility
of red blood cells to oxidative and osmotic stress following submaximal
exercise. Eur J Appl Occup
Physiol 1995; 70: 427-436.
- Smith J. Exercise, training and RBC
turnover. Sports Med 1995; 19: 9-31.
- Telford R, Sly G, Hahn A, et al. Footstrike is the major cause of hemolysis
during running. J Appl Physiol 2003;
94: 38-42.
- Weight L, Byrne M, Jacobs P. Haemolytic effects of exercise. Clin Sci
(Lond) 1991; 81: 147-152.
- Rousseau AS, Hininger I, Palazzetti S, et al. Antioxidant vitamin status
in high exposure to oxidative stress in competitive athletes. Br J Nutr
2004; 92: 461-468.
- Dillard C, Litov R, Savin W, et al. Effect of exercise, vitamin E and
ozone on pulmonary function and lipid peroxidation. J Appl Physiol 1978;
45: 927-932.
- Carrell R, Winterbourn C, Rachmilewtz E. Activated oxygen and hemolysis.
Br J Haematol 1975; 30:
259-264.
- Ji L. Exercise, oxidative stress, and antioxidants. Am J Sports Med
1996; 24: 20-24.
- Chevion S, Moran D, Heled Y, et al. Plasma antioxidant status and cell
injury after severe physical exercise.
Proc Natl Acad Sci USA 2003; 100: 5119-5123.
- Inayama T, Oka J, Kashiba M, et al. Moderate physical exercise induces
the oxidation of human blood
protein thiols. Life Sci 2000; 70: 2039-2046.
- 41. Sjodin B, Hellsten W, Apple F. Biochemical mechanism for oxygen free
radical formation during exercise. Sports
Med 1990; 10: 236-254.
- Leeuwenburgh C, Heinecke J. Oxidative stress and antioxidants in exercise.
Curr Med Chem 2001; 8:
829-838.
- Oostenburg G, Mensink R, Hardemen M, et al. Exercise performance red
blood cell deformability and lipid peroxidation: effects of fish oil and
vitamin
E. J Appl Physiol 1997;
83: 746-752.
- Sen C, Atalay M, Agren J, et al. Fish oil and vitamin E supplementation
in oxidative stress at rest and after physical exercise. J Appl Physiol
1997; 83: 189-195.
- Viguie C, Frei B, Shigenaga K, et al. Antioxidant status and indexes
of oxidative stress during consecutive days of exercise. J Appl Physiol 1993;
75: 566-572.
- Sen C, Marin E, Kretzschmar M, et al. Skeletal muscle and liver glutathione
homeostasis in response to training, exercise, and immobilization. J Appl
Physiol 1992; 73:
1265-1272.
- Moller P, Loft S, Lundby G, et al. Acute hypoxia and hypoxic exercise
induce DNA strand breaks and oxidative DNA damage in humans. FASEB J 2001;
15: 1181-1186.
- Simpson P, Lucchesi P. Free radicals and myocardial ischemia and reperfusion
injury. J Lab Clin Med 1987; 110:
13-30.
- Koyama K, Kaya M, Ishigaki T, et al. Role of xanthine oxidase in delayed
lipid peroxidation in rat liver induced by acute exhausting exercise. Eur
J Appl Physiol Occup
Physiol 1999; 80: 28-33.
- Vina J, Gimeno V, Sastre J, et al. Mechanism of free radical production
in exhaustive exercise in humans and rats; role of xanthine oxidase and
protection by allopurinol.
IUBMB Life 2000; 49: 539-544.
- Radak Z, Asano K, Inoue M. Superoxide dismutase derivate reduces oxidative
damage in skeletal muscle of rats during exhaustive exercise. J Appl Physiol
1995; 79:
129-135.
- Peake J, Wilson G, Hordern M, et al. Changes in neutrophil surface
receptor expression, degranulation, and respiratory burst activity after
moderate- and
high-intensity
exercise. J Appl Physiol 2004; 97: 612-618.
- Claster S, Chiu D., Quintanilha A, et al. Neutrophils mediate lipid
peroxidation in human red cells. Blood
1984; 64: 1079-1084.
- Weiss S. Neutrophil-mediated methemoglobin formation in the erythrocyte.
J Biol Chem 1982; 257:
2947-2953.
- Weiss S. The role of superoxide in the destruction of erythrocyte targets
by human neutrophils. J Biol Chem
1980; 255: 9912-9917.
- Liu M, Berghol R, Mäkimattila S, et al. A marathon run increases
the susceptibility of LDL to oxidation in vitro and modifies plasma antioxidants.
Am J Physiol 1999; 39:
1083-1091.
- Azizova O, Piryazev A, Nikitina N, et al. Effect of oxidized LDL on
hemolytic resistance erythrocyte. Bull Exp
Biol Med 2002; 134: 137-138.
- Kuo C, Fattor JA, Henderson GC, Brooks GA. Lipid oxidation in fit young
adults during postexercise recovery. J
Appl Physiol 2005; 99: 349-356.
- Cooper C, Vollaard J, Choueiri T, et al. Exercise, free radical and
oxidative stress. Biochem Soc Trans 2002;
30: 280-285.
- Lee R. Enfermedades hemolíticas:
consideraciones generales. Capítulo 32. In: Wintrobe MM (ed.).
Hematología clínica. 9ª ed. Buenos Aires:
Editorial Intermédica; 1994.
- Balla J, Vercelloti G, Nath K, et al. Haem, haem oxygenase and ferritin
in vascular endothelial cell injury.
Nephrol Dial Transplant 2003; 18: 8-12.
- Murakami K, Mawatari S. Oxidation of hemoglobin to methemoglobin in
intact erythrocyte by a hydroperoxide induces formation of glutathionyl hemoglobin
and binding of ±-hemoglobin to membrane. Arch Biochem Bhioph 2003;
417: 244-250.
- Comporti M, Signorini C, Buonocore G, et al. Iron release, oxidative
stress and erythrocyte ageing. Free Radic
Biol Med 2002; 32: 568-576.
© Copyright 2005 - Revista Colombia Médica
|