Zootecnia Tropical Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas Venezuela ISSN: 0798-7269 Vol. 25, Num. 1, 2007, pp. 29-36

Zootecnia Tropical, Vol. 25, No. 1, 2007, pp. 29-36

Infección con Cryptosporidium sp. y su asociación con diarrea becerros de ganadería de doble propósito

Infection with Cryptosporidium sp., and its association with diarrhea in calves of dual-purpose herds

Adelina Díaz de Ramírez*, Lilido N. Ramírez Iglesia, José G. Morillo Luque y Alejandro J. Barreto Bastidas

*Universidad de Los Andes, Núcleo Trujillo. Apartado Postal 198, Trujillo 3150, estado Trujillo. Venezuela *Correo Electrónico: adediazra@yahoo.com

Recibido: 02/10/2006
Aceptado: 15/12/2006

Code Number: zt07004

RESUMEN

La presencia de Cryptosporidium sp. y su asociación con diarrea fue determinada en 31 becerros mestizos de ganadería de doble propósito (Bos taurus x Bos indicus) nacidos durante cuatro meses consecutivos en una finca comercial. Durante el primer mes de vida fueron colectadas de cuatro a cinco muestras fecales por becerro, para un total de 140, las cuales fueron procesadas por el método de centrífugo-flotación con NaCl y coloreadas con carbol-fucsina. Los resultados mostraron que todos los becerros adquirieron la infección antes de los 15 días de edad, observándose asociación altamente significativa (P<0,01) entre la edad de los animales y la infección con Cryptosporidium sp. Las muestras presentaron consistencia liquida y semilíquida (47,1%) y de estas muestras, el 84,8% exhibieron ooquistes de Cryptosporidium sp. En contraste, solo el 33,8% de las muestras de consistencia normal presentaron dichas formas, observándose una asociación altamente significativa entre infección con Cryptosporidium sp. y la consistencia de las heces (P<0,01). El riesgo de manifestar diarrea en los becerros infectados con Cryptosporidium sp fue 2,51 veces mayor que los no infectados. Los casos de diarrea predominaron entre los 4 a 14 días de edad de los becerros. Aunque en todas las edades el porcentaje de muestras diarreicas fue mayor entre las positivas, solo en las tres primeras colectas existió una asociación significativa (P<0,05) entre la infección por Cryptosporidium sp y diarrea. Por consiguiente, el riesgo de presentar diarrea entre los becerros infectados fue significativamente mayor para los animales menores de 15 días de edad.

Palabras clave: Becerros, neonatos, Cryptosporidium sp., diarrea, ganadería doble propósito.

ABSTRACT

The presence of Cryptosporidium sp. infection and its association with diarrhea were determined in 31 crossbred calves dual-purpose herds (Bos Taurus x Bos indicus) born during four consecutive months at a commercial farm. During the first months of life, four to five fecal samples per calf were collected for a total of 140. The samples were processed by the NaCl centrifugal-flotation method and staining with carbol-fuchsin. The results showed that all animals acquired the infection before 15 days of age, and it was observed a highly significant association (P<0.01) between the age of calves and the infection with Cryptosporidium sp. Consistency of the samples was liquid and semi-liquid (47.1%), while 84.8% of these samples showed Cryptosporidium sp. oocysts. In contrast, only 33.8% of the samples with normal consistency showed parasites. There was a highly significant association (P<0.01) between infection with Cryptosporidium sp and the fecal consistency. The risk of presenting diarrhea on infected calves with Cryptosporidium sp. was 2.51 times higher compared to those uninfected calves. The diarrhea cases were predominant from 4 to 14 days old calves. Even though the diarrheic sample percentage was higher among the positives ones for all ages, only there was a significant association (P<0.05) between infection due to Cryptosporidium sp. and diarrhea for the first three collections. Therefore, the risk of presenting diarrhea among infected calves was significantly higher for those animals that were less than 15 days old.

Keywords: Calves, neonates, Cryptosporidium sp., diarrhea, dual-purpose herds.

INTRODUCCIÓN

La infección por Cryptosporidium parvum, patógeno que coloniza el epitelio del intestino de humanos, bovinos y otros animales, resulta a menudo en enteritis aguda y enfermedad diarreica (Casemore et al., 1997; Fayer et al., 1997). Este organismo presenta interés en salud pública debido a su carácter zoonótico y ha sido identificado con frecuencia en bovinos, particularmente en los becerros (Becher et al., 2004; Santín et al., 2004), en los cuales constituye uno de los principales agentes etiológicos de la diarrea neonatal (de la Fuente et al., 1999; Moore y Zeman, 1991; Naciri et al., 1999; Uga et al., 2000).

C. parvum es un organismo ubicuo y ha sido reportado desde muchas regiones geográficas del mundo. En Venezuela, el estudio sobre Cryptosporidium sp. en el ganado bovino es incipiente; no obstante, este parásito ya ha sido identificado en becerros de explotaciones ganaderas de algunas zonas del país (Surumay y Alfaro, 2000; Valera et al., 2001; Díaz de Ramírez et al., 2004).

En estudios conducidos en rebaños lecheros donde se evaluaron los factores asociados con el riesgo de infección, se ha señalado que los primeros 30 días de vida de los animales se corresponde con el período de máximo riesgo de infección con Cryptosporidium parvum (Castro-Hermida et al., 2002a; Becher et al., 2004), el cual se incrementa en condiciones de hacinamiento y cuando las medidas de higiene y ciertas prácticas de manejo son deficientes (Atwill et al., 1999; Mohammed et al., 1999). De esa forma, los becerros menores de un mes constituyen la población más vulnerable y cualquier esfuerzo diseñado para controlar la infección por C. parvum debe ser dirigido principalmente a este grupo de edad, en donde el parásito puede impactar adversamente sobre la salud de los animales, particularmente como agente causal de diarrea, ya sea sólo o en combinación con otros enteropatógenos (Xiao y Herd, 1994; Olson et al., 2004; O´Handley et al., 1999).

En la ganadería de doble propósito se requiere un mayor conocimiento del curso de la infección por Cryptosporidium sp., en particular durante el período de mayor riesgo de infección. Esto permitiría desarrollar medidas preventivas adecuadas, tendientes a reducir la contaminación ambiental y el riesgo para la salud animal y humana. En ese sentido, el objetivo de este trabajo fue estudiar la infección por Cryptosporidium sp., durante el primer mes de vida, en becerros de una explotación de doble propósito, así como evaluar la importancia de este parásito como causa de diarrea en dichos animales.

MATERIALES Y MÉTODOS

Animales y unidad de producción

El estudio se desarrollo en una finca comercial de doble propósito, ubicada en el estado Trujillo, Venezuela, en un área de bosque húmedo tropical, a los 9º 25' N y 70º 50' O, con precipitaciones que oscilan entre 2.000 y 2.500 mm al año y temperaturas anuales de 26 a 29ºC. Esta finca presentaba historia de animales con diarrea y se estudiaron 31 becerros nacidos durante cuatro meses consecutivos. El grupo estaba integrado por 13 hembras y 18 machos, mestizos Bos taurus (Holstein o Pardo suizo) x Bos indicus (Brahman o Guzera).

Las primeras 24 horas siguientes a su nacimiento, los becerros se mantuvieron en el área de maternidad junto a sus madres y luego fueron transferidos a una becerrera colectiva hasta los siete días de edad. Posteriormente y hasta el destete, todos los becerros compartieron dos potreros, los cuales eran rotados cada 3 días y se les suministraba melaza con Pecutrin®. Las vacas se ordeñaban mecánicamente dos veces al día con apoyo de sus crías, para lo cual, estas eran conducidas a la sala de ordeño y luego a un corral de post-ordeño donde permanecían entre 2 a 4 horas junto a sus madres. En dicho corral, así como en el de maternidad, las excretas fueron recolectadas dos o tres veces al mes. En el corral de recién nacidos, solo una tercera parte del piso era de cemento rústico, el cual se lavaba con un chorro de agua a presión una o dos veces por semana, dependiendo de la carga animal y de las excretas acumuladas. Las aguas servidas se eliminaban hacia una laguna de oxidación.

Colecta y procesamiento de las muestras

Las muestras fecales, en número de cuatro a cinco por becerro, fueron obtenidas directamente del recto. La primera muestra fue colectada dentro de las 72 horas posteriores al nacimiento, la siguiente entre 4 y 7 días, continuándose luego con una muestra semanal, hasta completar el mes de vida de los animales. De acuerdo a la consistencia, las heces se clasificaron en diarreicas (líquidas y semilíquidas) y en normales (formadas y pastosas). Las muestras fueron transportadas bajo refrigeración, conservadas a 4ºC y procesadas dentro de las 24 horas de su colecta, usando un método de concentración mediante la centrifugación-flotación en una solución de cloruro de sodio (gravedad específica de 1,21) (Kuczynsca y Shelton, 1999). Las preparaciones fueron coloreadas con la técnica de carbol- fucsina (Arrowood, 1997) y examinadas en microscopio óptico, bajo el objetivo de inmersión 100X.

Análisis estadístico

La estadística descriptiva fue realizada usando el PROC FREQ del programa estadístico SAS (1989). Los datos fueron analizados con la prueba exacta de Fisher´s cuando el número de observaciones en alguna celda fue menor de 5, o pruebas de Ji-cuadrado cuando dicho valor supera a 5. Además, las muestras se agruparon por colecta correspondiendo a becerros menores de 3, 4-7, 8-14, 15-21 y 22-31 días de edad, correspondientes a la semana 1, 2, 3, 4 y 5, respectivamente. Se calculó la tasa de riesgo relativo (RR) y su intervalo de confianza (IC) de 95%, para investigar la relación entre infección por Cryptosporidium y diarrea en las diferentes colectas, usando cada grupo como referencia. El RR de infección fue considerado significante si el IC 95% no incluye 1. Los datos fueron procesados en el Centro de Computación de la Universidad de los Andes (CecalcULA).

RESULTADOS

En total se examinaron 140 muestras correspondientes a 31 becerros, 13 hembras y 18 machos, no observándose diferencias estadísticamente significativas entre sexos en el riesgo de infección por Cryptosporidium sp. Todos los animales resultaron infectados, considerando que al menos una de las muestras obtenidas de cada becerro fue positiva. La excreción de ooquistes de Cryptosporidium sp. se inició entre los 3-14 días de vida, mientras que 22,6% de los animales comenzaron a excretarlos a la edad de tres días, el 51,6% entre 4-7 y el 25,8% restante entre los 8-14 días de edad (Cuadro 1). De esta manera, para la segunda semana de vida, la totalidad de los becerros habían hecho patente la infección.

Las mayores prevalencias de infección se observaron cuando los animales tenían entre 4-14 días de edad y correspondieron a la 2^dª y 3^rª colecta, con 77,4% y 81,5%, respectivamente. Luego el porcentaje de becerros que excretaron ooquistes disminuyó a 54,5 y 55,2% en la 4^tª y 5^tª colecta, respectivamente. Se observó una asociación altamente significativa (P< 0,01) entre la infección por Cryptosporidium sp. y la edad de los becerros (Cuadro 1).

El examen de la consistencia de las heces señala que el 47,1% (66/140) de las muestras fueron diarreicas, y de estas, 84,8% (56/66) presentaron ooquistes de Cryptosporidium sp. En contraste, solo el 33,8% (25/74) de las muestras de consistencia normal exhibieron ooquistes (Figura 1). Al mismo tiempo, la mayoría de las muestras negativas (83%) mostraron consistencia normal. Igualmente, del examen de la consistencia de las heces se constató que en el 93,5% (29/31) de los becerros, al menos una de las cinco muestras examinadas resultó líquida o semilíquida. Los resultados indican que en general, existe una asociación altamente significativa entre infección con Cryptosporidium sp. y la consistencia de las heces (P<0,01). Adicionalmente, el análisis de la relación entre diarrea e infección por Cryptosporidium sp. reveló un riesgo relativo de 2,51 (95% intervalo de confianza = 1,86-3,37) con un valor de asociación de P<0,001, lo cual indica una alta asociación significativa entre infección por Cryptosporidium y la ocurrencia de diarrea. Los episodios de diarrea se evidenciaron con mayor frecuencia entre 4 y 14 días de edad, alcanzando a 71% (22/31) y 66,7% (18/27) la proporción de animales que manifestaron diarrea cuando tenían edades comprendidas entre 4-7 y 8-14 días, respectivamente. Al examinar la relación entre infección por Cryptosporidium sp. y diarrea según la edad de los becerros, se aprecia que en todas las edades el porcentaje de animales infectados es mayor entre los diarreicos que entre los no diarreicos (Cuadro 2). Sin embargo, los resultados señalan que solo en las tres primeras colectas existe una asociación significativa (P<0,05) entre infección por Cryptosporidium sp. y diarrea. Igualmente, en los becerros <15 días de edad el riesgo de presentar cuadros de diarrea fue significativamente mayor para los infectados con Cryptosporidium que para los no infectados (Cuadro 2). Estos resultados sugieren que existe una significativa asociación entre infección por Cryptosporidium sp. y la ocurrencia de diarrea.

DISCUSIÓN

Este estudio muestra que todos los becerros examinados excretaron ooquistes de Cryptosporidium sp., antes de los 30 días de edad. Resultados similares fueron reportados en rebaños lecheros por Uga et al. (2000) y Castro-Hermida et al. (2002a) para animales pertenecientes al mismo grupo de edad, donde se señalan porcentajes de infección del 93 y 100%, respectivamente. De igual forma, en estudios donde los animales fueron evaluados mediante el examen de varias muestras fecales, las tasas acumulativas de infección alcanzaron el 100% (Anderson, 1981; Xiao & Herd, 1994; O´Handley et al., 1999).

En becerros de ganadería de doble propósito con menos de 30 días de edad, se han reportado porcentajes de infección del 50,8% (Valera et al., 2001) y 43,1% (Díaz de Ramírez et al., 2004), mediante el examen de una única muestra por animal. Como la excreción de ooquistes de Cryptosporidium puede ser intermitente (O´Handley et al., 1999) y relativamente, de corta duración (Fayer et al., 1997; O´Handley et al., 1999; Uga et al., 2000), la tasa de detección del parasito presentará variaciones, dependiendo del número de muestras examinadas por animal. Al respecto, se piensa que el verdadero valor de prevalencia de la infección por Cryptosporidium, queda subestimado, si resulta del examen de una sola muestra por animal (Fayer et al., 1998; Castro-Hermida et al., 2002b). Por el contrario, en el presente estudio la excreción de ooquistes fue verificada a través del acompañamiento semanal durante el primer mes de vida de los becerros, aumentando así la probabilidad de detectar a los animales positivos.

Varios autores coinciden en señalar que los becerros menores de un mes son en particular susceptibles a la infección por C. parvum (Moore y Zeman, 1991; de la Fuente et al., 1999; Mohammed et al., 1999) y especialmente, alrededor de la segunda semana de vida se han constatado los mayores valores de prevalencia (Anderson, 1981; de la Fuente et al., 1999; Uga et al., 2000). Al respecto, en el presente estudio el mayor porcentaje (81,5%) de infección con Cryptosporidium sp. se observó cuando los becerros tenían entre 8 a 14 días de edad. Los resultados también sugieren que un número importante de ellos adquirieron la infección inmediatamente después del nacimiento, considerando que el 22,6% comenzó a excretar ooquistes a los tres días de edad y más del 50% entre el cuarto y séptimo día. Varios autores señalan la detección de ooquistes del parasito en becerros de solo tres días de edad (Quílez et al., 1996; Castro-Hermida et al., 2002a; Díaz de Ramírez et al., 2004) e incluso, Quílez et al. (1996) han reportado tasas de infección que alcanzan el 44,4 % en animales de apenas 3-4 días de nacidos.

En becerros experimentalmente infectados con C. parvum, el período prepatente está en el rango de dos a siete días (Fayer et al., 1997) mientras que en infecciones naturales, se estima que oscile de 3 a 12 días (Anderson, 1981). Es posible por lo tanto, que gran parte de los animales evaluados adquirieran la infección poco tiempo después del nacimiento, durante su permanencia en el área de maternidad. Algunos autores indican que, en aquellos sistemas de manejo donde se reduce el contacto entre las vacas y sus becerros, el riesgo de infección para estos últimos disminuye (Garber et al., 1994; Mohammed et al., 1999), mientras que otros sostienen la importancia del contacto becerro-becerro como fuente de transmisión (O´Handley et al., 1999, Becher et al., 2004). Tampoco se desestima que el suelo contaminado pueda representar un reservorio importante de ooquistes de Cryptosporidium, suficiente para inducir infección en los becerros. En un estudio conducido en explotaciones lecheras del sudeste del estado de Nueva York, Barwick et al. (2003) examinaron 782 muestras de suelo y observaron que el 17% presentaba ooquistes de Cryptosporidium spp. y además constataron que en el 92% de las 37 fincas evaluadas, al menos una de las muestras resultó positiva. Con relación a este último aspecto, en el presente trabajo se logró identificar ooquistes de Cryptosporidium en muestras de suelo recogidas en los corrales de maternidad y de recién nacidos, así como de los potreros donde permanecían los becerros hasta el destete (resultados no mostrados). Fayer et al. (1997) indican que los ooquistes son extremadamente resistentes y luego de su eliminación con las heces, permanecen infectivos en el ambiente durante largos períodos de tiempo.

Las condiciones higiénico-sanitarias deficientes, observadas en algunas áreas frecuentadas por los animales recién nacidos, incrementan el riesgo de infección y probablemente fueron factores que contribuyeron con la alta tasa de infección registrada. Varios autores han reportado que el riesgo de infección tiende a disminuir cuando los animales son alojados individualmente en lugares previamente desinfectados, así como, cuando disponen de pisos de cemento que son lavados diariamente con agua, usando chorro de manguera a presión (Garber et al., 1994; Mohammed et al., 1999; Castro-Hermida et al., 2002b).

El presente estudio se basó en la detección e identificación morfológica de los ooquistes de Cryptosporidium, y aunque el método utilizado provee evidencias sobre la presencia del parasito en la población estudiada, no permite identificar las especies o genotipos que infectan a los bovinos. Utilizando técnicas moleculares, Santín et al. (2004) demostraron que la prevalencia de las especies y genotipos de Cryptosporidium estaría relacionada con la edad. Sus hallazgos indican que los becerros menores de dos meses de edad representa la población predominantemente infectada (85%) con C parvum genotipo zoonótico. Este organismo constituyó el 90% de las muestras positivas asociadas con becerros de 3 semanas de edad y fue la única especie asociada con becerros de una a dos semanas de vida.

Aunque se ha observado una variedad de signos clínicos, la diarrea constituye la principal manifestación de la criptosporidiosis. En general, esta suele ser moderada e intermitente, pero en algunos casos llega a ser profusa y acuosa. A veces, la diarrea está acompañada de fiebre, anorexia, deshidratación, debilidad y perdida de peso (Heine et al., 1984). Los resultados del presente trabajo sugieren que la infección por Cryptosporidium sp. pudo haber sido una causa importante de la diarrea observada en los animales menores de 30 días de edad. En efecto, de las 140 muestras fecales examinadas, 66 (47,1%) fueron líquidas o semilíquidas y en la mayoría de estas (84,8%) se detectaron ooquistes de Cryptosporidium sp. Se constató además, que los becerros que excretaron ooquistes tenían 2,5 veces mayor riesgo de manifestar diarrea que los animales no infectados, encontrándose una asociación altamente significativa entre infección por Cryptosporidium sp. y ocurrencia de diarrea, en especial en los animales menores de 15 días de edad. En becerros de rebaños lecheros, diversos estudios han señalado que existe una asociación significativa entre la infección por C. parvum y los cuadros de diarrea (de la Fuente et al., 1999; O´Handley et al., 1999; Naciri et al., 1999; Uga et al., 2000, Trotz-Williams et al., 2005).

A pesar que las infecciones concurrentes con otros enteropatógenos, así como los factores ambientales, de manejo y nutricionales pueden influir en el curso de la criptosporidiosis, varios autores coinciden en reconocer la importancia que tiene Cryptosporidium como patógeno primario, causante de diarrea aguda en becerros neonatos (Moore y Zeman, 1991; de la Fuente et al., 1999; O´Handley et al., 1999) Los resultados de este estudio sugieren que Cryptosporidium sp. induce cambios evidentes en la consistencia de las heces, razón por la cual son necesarias futuras investigaciones tendientes a determinar el potencial impacto de este parásito sobre la producción animal, así como identificar los factores que puedan estar asociados con el riesgo de adquirir la infección e inducir cuadros clínicos.

CONCLUSIONES

El presente estudio aporta información sobre la frecuencia de la excreción de ooquistes de Cryptosporidium sp. en becerros de una explotación de doble propósito. En el mismo, se evidenció que todos los animales eliminaron ooquistes del parasito antes de los 15 días de edad. Se constató además, que los becerros infectados con el parasito tenían 2,5 veces mayor riesgo de manifestar diarrea que los no infectados, encontrándose una asociación altamente significativa entre infección por Cryptosporidium sp. y ocurrencia de diarrea, en especial en los animales menores de 15 días de edad.

AGRADECIMIENTO

Los autores agradecen a la Agropecuaria Santa Teresa C.A. por el apoyo brindado.

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