Entomotropica Sociedad Venezolana de Entomologia ISSN: 1317-5262 Vol. 17, Num. 2, 2002, pp. 157-165

Evaluación de tres métodos de captura de anofelinos en un área endémica de malaria del estado Bolívar, Venezuela

Jorge Moreno^1-2, Yasmín Rubio-Palis^2-3, Enrique Pérez², Víctor Sánchez², Elisa Páez^1-2

¹ Centro de Investigaciones de Campo "Dr. Francesco Vitanza", Tumeremo 8057, Bolívar, Venezuela. Tlf. 0288-7710165, Fax 0288-7710217, e-mail: jorgecicfv@cantv.net. jorermo@hotmail.com
² Centro de Estudios de Enfermedades Endémicas. Instituto de Altos Estudios en Salud Pública "Dr. Arnoldo Gabaldón" Tlf. 0243-2413876, Fax 0243-2419997, e-mail: yasminr@telcel.net.ve.
³ BIOMED-Bioanálisis, Universidad de Carabobo, Maracay.

ecibido: 22-viii-2001
Aceptado: 29-iv-2002
Correcciones devueltas por el autor: 26-iv-2002

Code Number: em02015

Resumen

Moreno J, Rubio-Palis Y, Pérez E, Sánchez V, Páez E. 2002. Evaluación de tres métodos de captura de anofelinos en un área endémica de malaria del estado Bolívar, Venezuela. Entomotropica 17(2):157-165.

Con la finalidad de comparar diferentes métodos de colecta de mosquitos, se realizaron colectas mensuales de anofelinos mediante los métodos de cebo humano, trampas de luz CDC y ultravioleta, en cinco localidades del municipio Sifontes del estado Bolívar, entre enero de 1999 y abril de 2000. Unos 3 335 anofelinos fueron colectados pertenecientes a siete especies, de éstos 1 760 (52,8%) correspondieron a Anopheles marajoara y 1 120 (33,6%) a A. darlingi. Se capturaron 1 355 (40,6%) mosquitos en trampas CDC, 952 (28,6%) en trampas ultravioleta y 1 028 (30,8%) con cebo humano. El porcentaje de colectas positivas fue de 79,2; 74,5 y 71,7 para las trampas CDC, ultravioleta y cebo humano respectivamente. No hubo diferencias significativas en la frecuencia de colectas positivas. El promedio de mosquitos colectados por noche fue de 1,82 (trampas CDC), 1,32 (ultravioleta) y 3,33 (cebo humano). El número de mosquitos colectados por noche con cebo humano fue significativamente superior (P < 0.05) al de ambos tipos de trampas. Se encontró una correlación positiva entre la colecta mensual de A. marajoara y la precipitación de los dos meses anteriores.

Palabras clave adicionales: Anopheles darlingi, Anopheles marajoara, colecta de anofelinos, trampas de luz, Venezuela.

Abstract

Moreno J, Rubio-Palis Y, Pérez E, Sánchez V, Páez E. 2002. Evaluation of three methods to collect anophelines in an endemic area to malaria of the Bolívar state, Venezuela. Entomotropica 17(2):157-165.

In order to compare the efficiency of different mosquito collection methods, monthly catches of anophelines between January 1999 and April 2000 were performed using human landing catches, CDC light traps and updraft ultraviolet light traps in five localities of the municipality of Sifontes, Bolívar state, Venezuela. A total of 3 335 anophelines belonging to seven species were catched: 1 760 (52.8%) were Anopheles marajoara and 1 120 (33.6%) A. darlingi. The total number of mosquitoes collected with CDC light traps was 1 355 (40.6%), whereas 1,028 (30.8%) and 952 (28.6%) anophelines were caught on human baits and updraft ultraviolet light traps respectively. The percentage of positive collections was 79.2, 74.5 and 71.7 for the CDC traps, ultraviolet traps and human landing catches respectively. The frequency of positive catches were not significatively different. The mean of mosquitoes collected nightly was 1.82 mosquitoes for the CDC traps, 1.32 for the ultraviolet traps and 3.33 for the human bait catches. The number of mosquitoes caught per night on human baits was significantly higher than those on light traps. A positive correlation was found between the monthly catches of A. marajoara and the rain in the two previous months.

Additional key words: Anopheles darlingi, Anopheles marajoara, anopheline catches, light traps, Venezuela.

Introducción

La situación de la malaria en América tiende a agravarse cada vez más, debido a factores climáticos o a dificultades de orden económico o técnico. En el continente 21 países tienen zonas de transmisión activa, lo cual significa que el 38% de la población vive en áreas de riesgo (OPS 1999). En Venezuela la situación de malaria se ha deteriorado en los últimos 20 años. Para el año 2000 se reportaron 29 887 casos, colocando al país en situación de epidemia (MSDS 2000). Este panorama plantea la necesidad de fortalecer los programas de vigilancia y control.

Dentro de los programas de control, la determinación de la abundancia de las poblaciones de mosquitos, la frecuencia del contacto hombre-vector y la tasa de paridad son parámetros entomológicos fundamentales. Estos parámetros usualmente son caracterizados mediante la técnica estandarizada de colecta con cebo humano, la cual es considerada por algunos autores una técnica eficiente, precisa y representativa (Lines et al. 1991). No obstante, este método es frecuentemente cuestionado debido a consideraciones éticas y a que resulta extremadamente costoso.

Técnicas alternativas al método de colecta de anofelinos mediante cebo humano han sido evaluadas. La más común es la del uso de trampas de luz, con o sin atrayentes (Sexton et al 1986; Lines et al. 1991; Reisen et al. 1999; Rubio-Palis 1996; Vaidyanathan y Edman 1997). Sin embargo, la mayoría de estos autores han confirmado la superioridad del cebo humano sobre otros métodos.

En las regiones endémicas de América son muy escasos los esfuerzos que se han hecho en este sentido, a pesar de las carencias de conocimientos sobre aspectos fundamentales de los vectores, especialmente Anopheles darlingi Root, considerado el vector de malaria más eficiente en la cuenca amazónica (Zimmerman 1992; Rubio-Palis y Zimmerman 1997; Lounibos y Conn 2000). Al respecto, Charlwood (1996) afirma que el problema asociado con la colecta de muestras suficientemente grandes, ha limitado el trabajo que se ha hecho sobre esta especie. En Venezuela se han realizado evaluaciones del uso de trampas de luz CDC y ultravioleta, encontrándose resultados prometedores en la utilización de estos métodos para la colecta de anofelinos (Rubio-Palis 1992; Rubio-Palis y Curtis 1992; Rubio-Palis 1996; Rubio-Palis et al. 1999). También las trampas CDC han sido utilizadas con éxito para evaluar medidas de intervención en la selva amazónica, donde las densidades de A. darlingi son sumamente elevadas (Rubio-Palis et al. 2000). Sin embargo, se considera que el esfuerzo debe continuar hasta conseguir métodos alternativos de colecta de anofelinos satisfactorios, especialmente para A. darlingi, el principal vector del área. Este trabajo, cuyo objetivo principal fue comparar la efectividad de los tres métodos de captura mencionados en una de las principales áreas maláricas de Venezuela, constituye un aporte en ese sentido.

Materiales y Métodos

Á rea de estudio. El estudio fue realizado en el municipio Sifontes del estado Bolívar (lat 6º 00'- 7º 54' N, long 60º 44'- 61º 39' W), al sureste de Venezuela, en la frontera con Guyana, en cinco localidades: San Rafael (lat 6º 46'N, long 61º 33'W), San Martín de Turumbán (lat 6º 42'N, long 61º 05'W), La Leona (lat 6º 21'N, long 61º 32'W), El Granzón (lat 6º 12'N, long 61º 21'W) y Bochinche (lat 7º 29'N, long 61º 01'W). El municipio es un área de 24 392 km2, de bosque húmedo tropical (Ewel et al. 1968), con topografía básicamente plana, cuya altitud máxima no supera los 400 m. Según datos tomados de los registros anuales de la estación climatológica local, ubicada en Anacoco (lat 6º 42'N, long 61º 05'W), la precipitación anual promedio es de 1300 mm, con lluvias distribuidas en todo el año. Junio y julio son los meses más lluviosos y marzo el menos lluvioso (MARNR 1995-1998). La temperatura media mensual oscila entre 22 y 26 ºC, y la humedad relativa promedio es de 73% con un rango que va de 53 a 84% (MARNR 1995-1998). Además del bosque húmedo tropical predominante, se presentan sabanas y bosques de galería. Es una zona fuertemente intervenida por el hombre como consecuencia de la extracción artesanal de oro, lo cual ha ocasionado deforestación y destrucción del suelo; tiene una población aproximada de 51 827 habitantes (OCEI 2001), gran parte de ella dispersa por todo el territorio en pequeños caseríos improvisados. El área ha sido catalogada como de alto riesgo a malaria (Aché 1998). Eco-epidemiológicamente está clasificada como malaria de bosques bajos interiores (Rubio-Palis y Zimmerman 1997).

Colecta de mosquitos. Se realizaron colectas de mosquitos con cebo humano y trampas de luz CDC (Sudia y Chamberlain 1962) y ultravioleta (John W. Hock Co., Gainnesville, FL.) desde enero de 1999 hasta abril de 2000. En cada localidad se colocaron simultáneamente tres trampas de luz CDC, tres trampas de luz ultravioleta y un cebo humano, durante tres noches consecutivas, cada mes, tres localidades por mes en forma rotatoria. Cada una de las trampas y el cebo humano fueron colocados dentro de siete casas diferentes, rotándoseles cada noche. El funcionamiento de las rampas fue supervisado tres veces durante la noche. Las colectas con cebo humano fueron realizadas por tres personas cada noche, en tres turnos consecutivos: 18:00 - 22:00, 22:00 - 02:00 y 02:00 - 06:00, una persona por turno. Las personas fueron rotadas por todos los turnos. Los mosquitos fueron identificados y contados a la mañana siguiente. Como período de captura fue considerado la noche completa, puesto que las trampas funcionaron de forma continua durante toda la noche.

Análisis de los datos. La distribución muestral de los datos para el número de mosquitos colectados por cualquier método, mostró diferencias significativas con respecto a una distribución normal en todos los casos. Las estadísticas descriptivas, Análisis de Varianza de una vía (ANOVA) y pruebas de comparación múltiple de Mínima Diferencia Significativa (LSD) fueron realizadas sobre los datos transformados a log (x+1), agrupados por localidad, método y especie. Posteriormente las medias geométricas fueron retransformadas mediante la función e^x-1. El número de mosquitos colectados por noche con trampas CDC y ultravioleta esta representado por el promedio de las tres trampas de un mismo tipo en una noche. El análisis de frecuencias se realizó sobre las variables recodificadas en forma dicotómica, colecta positiva y negativa. Se hizo un análisis de series de tiempo "Lag correlation" con los datos agrupados por mes para cada método y especie, utilizando la precipitación acumulada mensual como variable fija. Los datos fueron procesados con el programa Statistics for Windows 5.1 (Statsoft®, Inc. 1984-1996).

Resultados

Se colectaron un total de 3 335 hembras pertenecientes a siete especies con cebo humano, trampas de luz CDC y luz ultravioleta, en las cinco localidades durante el período de estudio. Los machos fueron eliminados del análisis, debido a su baja proporción en las muestras. Las trampas CDC capturaron 1 355 (40,6%) mosquitos, las trampas de luz ultravioleta 952 (28,6%) y el cebo humano 1 028 (30,8%) (Cuadro 1). El número de mosquitos colectados en forma conjunta por los tres métodos por especie, fue de 1 760 (52,8%) A. marajoara Galvão y Damasceno, 1 120 (33,6%) A. darlingi, 319 (9,6%) A. neomaculipalpus Curry, 43 (1,3%) A. braziliensis (Chagas), 22 (0,7%) A. triannulatus Neiva y Pinto, 5 (0,1%) A. oswaldoi (Peryassú) y 1 (0,03%) A. apicimacula Dyar y Knab. 86,4% (2 880) de la muestra estuvo conformada por las dos primeras especies. Las localidades con mayor número de especies fueron Bochinche, San Rafael y San Martín con cinco, seguidas por La Leona con cuatro y el Granzón con dos especies (Cuadro 1). La localidad con mayor número de mosquitos colectados fue La Leona con 1 368 (41,0%), seguida de San Martín con 959 (28,2%), San Rafael 762 (22,8%), El Granzón 206 (6,2%) y Bochinche con sólo 40 mosquitos.

La proporción de mosquitos capturados por localidad y especie fue de 51,8 y 29,8% para A. marajoara y A. darlingi respectivamente en La leona; 2,2 y 79,8% en San Martín y 43,7 y 37,3% en San Rafael; mientras que en El Granzón el 97,6% correspondió a A. darlingi. Para A. neomaculipalpus las proporciones fueron 18,0 y 17,7% en San Rafael y San Martín respectivamente.

La Figura 1 muestra la frecuencia relativa de colecta con los tres métodos para las tres principales especies. La proporción más elevada para A. marajoara se logró con las trampas CDC, mientras que para A. darlingi se obtuvieron proporciones similares con las trampas CDC y cebo humano. Para A. neomaculipalpus la más alta proporción se obtuvo con las trampas de luz ultravioleta.

Al ser analizado el número de mosquitos colectados por noche mediante un ANOVA, se encontraron diferencias significativas entre los tres métodos para A. darlingi (F= 9,99, p < 0,001), A. marajoara (F= 8,50, p < 0,001) y el total colectado (F=9,15, p < 0,001). El número de mosquitos de todas las especies colectados por noche con cebo humano fue significativamente mayor (p < 0,01) al de ambos tipos de trampas, al igual que para A. darlingi (p < 0,01) (Cuadro 2). Asimismo, para A. marajoara el promedio fue significativamente superior con cebo humano con repecto a las trampas de luz CDC (p < 0,05) y ultravioleta (p < 0,01). En ningún caso hubo diferencias significativas entre ambos tipos de trampas.

Con respecto al número de mosquitos colectados por noche en cada localidad, también el ANOVA mostró diferencias significativas entre los métodos en algunos casos. En La Leona hubo diferencias para A. darlingi (F=6,09, p < 0,01), A. marajoara (F=10,43, p < 0,001) y el total colectado (F= 8,33, p < 0,001). En El Granzón se encontraron diferencias significativas para A. darlingi (F= 5,69, p < 0,01) y el total colectado (F= 5,18, p < 0,01), mientras que en San Rafael las diferencias se obtuvieron con A. marajoara (F= 15,07, p < 0,0001) y el total (F= 4,39, p < 0,05). El número de mosquitos colectados con cebo humano fue significativamente superior al de las trampas en la mayoría de los casos (Cuadro 3). Unicamente, no hubo diferencias entre los métodos para A. marajoara y el total colectados en San Martín y para A. darlingi en San Rafael. En La Leona para todos los casos, y en San Rafael para A. marajoara, la superioridad del cebo humano fue altamente significativa (p < 0,01).

La distribución de frecuencias del número de mosquitos colectados por noche revela una efectividad bastante baja en los tres métodos evaluados. El porcentaje de las veces que se colectaron 20 o menos mosquitos fue 80,2 para las trampas CDC; 87,7 para las trampas de luz ultravioleta y 83,0 para cebo humano (Cuadro 4). Esta tendencia se acentua para A. darlingi y A. marajoara. De la misma forma, la proporción de colectas positivas, esto es, ocasiones en las que se colectó uno o más mosquitos, fue bastante baja con los tres métodos para A. darlingi y para A. marajoara. Esta proporción aumenta considerablemente para todas las especies en conjunto (Cuadro 4). No se encontraron diferencias significativas, en la frecuencia de colectas positivas para todas las especies en conjunto, entre cebo humano y las trampas CDC (^÷² = 1,63) y ultravioleta (^÷² = 0,22), así como tampoco entre ambos tipos de trampas (^÷2 = 0,66).

La Figura 2 muestra un patrón de distribución temporal unimodal de la población de mosquitos, para todas las especies en conjunto; con un pico en el mes de agosto. Este pico de densidad poblacional es mejor discriminado por las trampas de luz CDC y ultravioleta, en ese orden; con cebo humano dicho ascenso poblacional no es tan evidente. A pesar de observarse cierta afinidad entre el número total de mosquitos colectados por mes por método y la curva de precipitación acumulada mensual en el período del estudio, la correlación entre la precipitación y el número de mosquitos colectados diariamente por método no fue significativa. No obstante, al agrupar los datos en cuatro períodos consecutivos de cuatro meses, el ANOVA mostró diferencias significativas entre períodos en el promedio de mosquitos colectados con las trampas de luz CDC (F= 3,20, p < 0,05) y ultravioleta (F= 2,91, p < 0,05). Los promedios más elevados fueron de los períodos ubicados entre mayo y diciembre de 1999 (Cuadro 5), los cuales coinciden con la época más lluviosa (Figura 2).

Por otro lado, al hacer análisis de series de tiempo "Lag correlation", entre el total de mosquitos colectados por mes y el acumulado mensual de la precipitación, se observó una correlación positiva de la colecta de A. marajoara con la precipitación en uno (r = 0,60) y dos meses previos (r = 0,63) para las trampas CDC. Igualmente, para las trampas ultravioleta hubo correlación positiva con la precipitación en uno (r = 0,55) y dos meses previos (r = 0,58) (Figura 3). Con A. darlingi la correlación fue no significativa para ambos tipos de trampa (Figura 4). En la colecta con cebo humano hubo correlación positiva con la precipitación en el mismo mes para A. marajoara (r = 0,58), pero no para A. darlingi.

Discusión

Los resultados de este trabajo demuestran que para A. marajoara y A. darlingi, asi como para todas las especies en conjunto, el cebo humano resultó ser un método de colecta de mosquitos superior al de las trampas de luz CDC y ultravioleta. Resultados similares han sido obtenidos para A. nuneztovari en el occidente de Venezuela (Rubio-Palis y Curtis 1992), así como para A. aquasalis y A. albimanus en el centro del país (Rubio-Palis 1996) y A. darlingi en el sur de Venezuela (Rubio-Palis et al. 1999) y Brasil (Santos et al. 2000). Por otro lado, ambos tipos de trampas de luz resultaron similares en cuanto a la eficiencia para colectar mosquitos, medida en el número de mosquitos colectados; resultados que contrastan con los obtenidos por otros autores. Al respecto, Sexton et al. (1986) encontraron que las trampas de luz ultravioleta fueron superiores a las CDC y al cebo humano para colectar A. albimanus, Rubio-Palis (1996) encontró que las trampas de luz ultravioleta eran las más indicadas para sustituir al cebo humano en la colecta de A. aquasalis. Posteriormente, Rubio-Palis et al. (1999) encontraron que la eficiencia de la trampa CDC para colectar A. darlingi con relación a las capturas con cebo humano fue superior que la de las trampas de luz ultravioleta.

Los resultados obtenidos por localidad demuestran gran variabilidad en cuanto a la distribución espacial de los anofelinos. Otros autores han demostrado que el tamaño de la colecta por cualquier método puede variar entre especies de acuerdo al hábitat (Reisen et al. 1999), lo cual significa que puede sobreestimarse la eficiencia de un método en particular. Sobre este tema Reisen y Lopthrop (1999) opinan que localidades favorables a los mosquitos pueden conducir a sobrestimaciones de la abundancia y que a elevadas densidades de mosquitos cualquier método puede ser eficiente. Este punto también es apoyado por Lines et al. (1991) y Vaidyanathan y Edman (1997) quienes igualmente consideran que la densidad de mosquitos afecta la eficiencia del método utilizado. En sentido contrario, los resultados obtenidos en este trabajo pudieran estar afectados por la baja densidad de mosquitos durante todo el estudio. Alrededor del 43% de las ocasiones, o más en algunos casos, no se colectó ningún mosquito, mientras que de las colectas positivas, el 85% tiene 20 ó menos mosquitos colectados durante toda la noche. Al igual que la densidad, otro de los factores que afectan notablemente la eficacia y sensibilidad de un método de colecta es la especificidad. En este sentido, la variación de los tabánidos a la atracción del CO₂ ha sido demostrada (Leprince et al. 1994), así como la variabilidad entre especies de mosquitos en su atracción a diferentes tipos de trampas (Vaidyanathan y Edman 1997). Los resultados de este trabajo no son coherentes con los postulados de estos autores, ya que no se puede demostrar especificidad en los métodos al no encontrar diferencias en la eficacia entre las trampas de luz CDC y ultravioleta para A. marajoara ni para A. darlingi.

Además de los factores mencionados, otro aspecto que influye notablemente en los resultados de una evaluación de este tipo, es el diseño del estudio. Factores como el patrón de distribución y número de trampas, la selección de hábitats favorables o desfavorables, el micro hábitat del emplazamiento de la trampa y el patrón de distribución espacial y temporal de las especies deben ser tomados en cuenta (Reisen y Lopthrop 1999). En el presente caso, el diseño del estudio obedeció a criterios epidemiológicos tales como la presencia de casos de malaria, densidades de población humana y accesibilidad. No obstante, los resultados obtenidos son coherentes con los de otros autores, quienes concluyen que ningún método de colecta de anofelinos iguala o supera al cebo humano (Lines et al. 1991; Rubio-Palis y Curtis 1992; Rubio-Palis 1996; Santos et al. 2000).

A pesar de los resultados, se puede afirmar que en esta área, las trampas de luz CDC y ultravioleta se pueden utilizar para monitorear las variaciones estacionales de los vectores en sustitución del cebo humano, el cual debe ser reservado para medir la intensidad del contacto hombre-vector. Según Reisen y Lopthrop (1999), un buen método de colecta debe ser capaz de detectar variaciones en el patrón de abundancia estacional de los mosquitos. En este trabajo se evidenció un patrón de abundancia unimodal para todas las especies en conjunto, el cual fue mejor discriminado por las trampas de luz que el cebo humano. Asimismo, se evidenciaron variaciones estacionales en la abundancia, con cierta tendencia a correlacionarse con la precipitación, lo cual constituye una característica primordial de las poblaciones de mosquitos de gran importancia epidemiológica.

Anopheles marajoara y A. darlingi fueron las especies más abundantes en este estudio. Anopheles marajoara ha sido recientemente señalada como vector de malaria en Brasil (Lounibos y Conn 2000). Los resultados obtenidos en este trabajo y las observaciones realizadas sobre sus hábitos de picada (Moreno et al., datos no publicados), permiten inferir que esta especie puede estar jugando un papel importante en la transmisión de malaria en la zona de estudio. Anopheles darlingi, es considerada el principal vector de malaria en la cuenca amazónica (Zimmerman 1992; Lounibos y Conn 2000), principalmente en la eco-región de bosques bajos interiores (Rubio-Palis y Zimmerman 1997). Estos resultados contrastan con los obtenidos para los estadios inmaduros. La especie anofelina más abundante en los criaderos en el área de estudio es A. triannulatus (Moreno et al. 2000); no obstante, la colecta de esta especie en el presente estudio fue insignificantemente baja, tanto en las trampas de luz como con cebo humano. Esta especie ha sido la más abundante en colectas con trampas de luz CDC y cebo humano en el occidente de Venezuela (Rubio-Palis y Curtis 1992) y sus hábitos antropofílicos han sido bien documentados (Rubio-Palis 1994, Rubio-Palis et al. 1994)

Es posible que los resultados obtenidos en este trabajo estén fuertemente influenciados por las bajas densidades de mosquitos a lo largo de todo el estudio. No obstante, constituyen un primer aporte al conocimiento de la dinámica poblacional de los anofelinos en el área de estudio. Posteriormente deben hacerse esfuerzos para determinar la magnitud y la frecuencia del muestreo requerido para estimar con exactitud la variabilidad espacial y estacional de las poblaciones de mosquitos. Por otro lado, debe prevalecer la idea de que cualquier esfuerzo que se haga para mejorar los métodos de muestreo de los vectores de malaria en las regiones endémicas, especialmente de A. darlingi, es importante debido al escaso conocimiento que se tiene de ello.

Agradecimientos

Agradecemos a la Dirección de Endemias Rurales del estado Bolívar por el suministro de información epidemiológica y colaboración prestada durante la realización de este trabajo. A la oficina local (Tumeremo) del Ministerio del Ambiente y los Recursos Naturales Renovables (MARNR) por el suministro de la información climatológica. Este proyecto fue financiado a través del Convenio Banco Mundial-Gobierno de Venezuela, PCEE VEN/96/002.021-023.

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