Entomotropica Sociedad Venezolana de Entomologia ISSN: 1317-5262 Vol. 20, Num. 1, 2005, pp. 49-57

Entomotropica antes/formerly Boletín de Entomología Venezolana, Vol. 20, No. 1, April, 2005, pp. 49-57

Variación espacial de la composición y diversidad de géneros de Ephemeroptera (Insecta) en un río tropical altiandino

Spatial variations of composition and diversity of Ephemeroptera genera in a high Andean tropical stream

Belkys Pérez¹ y Samuel Segnini²

¹Dept. de Biología. Facultad Experimental de Ciencias y Tecnología. Universidad de Carabobo. Arco de Bárbula, Valencia. E-mail: belperez@uc.edu.ve
²Lab. de Ecología de Insectos. Facultad de Ciencias. Universidad de Los Andes. La Hechicera. Mérida. Estado Mérida. Venezuela. E-mail: segninis@ula.ve

Resumen

PÉREZ B, SEGNINI S. 2005. Variación espacial de la composición y diversidad de géneros de Ephemeroptera (Insecta) en un río tropical altiandino. Entomotropica 20(1): 49-57.

La composición de los macroinvertebrados bentónicos en hábitats de río, está influenciada principalmente por la calidad del sustrato y la velocidad de la corriente. Los rápidos son hábitats lóticos estables, con sustratos heterogéneos y acumulación de detritus, que deben albergar comunidades más abundantes y diversas. Sin embargo en los ríos de montaña la diversidad no parece diferir entre hábitats dada la predominancia de los sustratos rocosos de variado tamaño. Con el fin de probar estas hipótesis se analizó comparativamente, la composición y la diversidad de las ninfas del orden Ephemeroptera en rápidos y remansos del Río La Picón, Estado Mérida, ubicado a 2 274 msnm en el PN Sierra Nevada. Durante un año, con una frecuencia quincenal se recolectaron, mediante una red de Surber, tres muestras del bentos por cada hábitat. Conjuntamente se midió la velocidad de la corriente y se tomaron muestras de materia orgánica fina. Estas dos variables fueron significativamente diferentes a nivel de los habitats (Mann-Whitney P ≤ 0,01). En cuanto a los efemerópteros, en el Análisis de Componentes Principales se evidenció que la composición de géneros difirió entre rápidos y remansos, predominado en los primeros los géneros Baetodes, Leptohyphes, Prebaetodes, Thraulodes y Andesiops, y en los segundos Haplohyphes, Farrodes, Trichorythodes y Americabaetis. En los rápidos se observó la mayor densidad de efemerópteros (Mann-Whitney p ≤ 0,05). La diversidad basada en números de Hill no evidenció diferencias entre ambos hábitats (Mann-Whitney: p ≥ 0,05). En cuanto a toda la comunidad de macroinvertebrados el TWINSPAN reveló asociaciones particulares entre taxa, para cada hábitat y para cada época de muestreo.

Palabras clave adicionales: Ephemeroptera, macroinvertebrados bentónicos, variación espacial, diversidad, composición, río de montaña, insectos acuáticos.

Abstract

PÉREZ B, SEGNINI S. 2004. Spatial variations of composition and diversity of Ephemeroptera genera in a high Andean tropical stream. Entomotropica 20(1): 49-57.

The composition of the benthic macroinvertebrates in stream habitats is influenced mainly by the quality of the substrate and the current. The riffles are stable lotic habitats, with heterogeneous substrates and detritus accumulation that should maintain abundant and diverse communities. However, in mountain streams diversity doesn’t seem to differ among given habitats, by the predominance of the gravels, boulders and cobbles of varied size. With the purpose of proving these hypotheses, composition and the diversity of the nymphs of the Orden Ephemeroptera in rapids and pools of the stream La Picón, Merida State, located 2 274 m above sea level into Sierra Nevada NP were analyzed comparatively. During one year, with a biweekly frequency, three samples of the benthos for each habitat were collected using Surber Net. Jointly with the sampling of the fauna, the current was measured and samples of fine organic matter were collected. Current and fine organic matter differed significantly between habitats (Mann-Whitney P≤ 0.01). According to PCA, for the Orden Ephemeroptera, the composition differed between riffles and pools, prevailing in the first: Baetodes, Leptohyphes, Prebaetodes, Thraulodes and Andesiops, and in the second Haplohyphes, Farrodes, Trichorythodes, and Americabaetis. The largest mayfly density was observed in the riffles (Mann-Whitney p ≤ 0.05). Diversity based on numbers of Hill didn't evidence differences between both habitats (Mann-Whitney: p>0.05). As for the whole macroinvertebrates community the TWINSPAN revealed particular associations among taxa, for each habitat and for each sampling date.

Additional key words: Ephemeroptera, benthic macroinvertebrates, spatial changes, diversity, composition, mountain stream, aquatic insects.

Introducción

En los ríos, los hábitats o biotopos son las unidades homogéneas que conforman el lecho (Palmer et al. 1991). Pueden ser clasificados en rápidos, corrientes y remansos sobre la base de la composición de sustrato, la velocidad de la corriente (Pringle et al. 1988, Statzner et al. 1988, Brown y Brussock 1991) y la materia orgánica acumulada (Allan 1995, Yule 1996a). Los hábitats que contienen sustratos de tamaño variado y que permiten la retención de detritus en los espacios intersticiales, como es el caso de los rápidos, presentan una mayor heterogeneidad (Minshall 1984) y pueden ser más resistentes al barrido producto de aumentos repentinos de la descarga o caudal, resultando así más estables (Resh et al. 1988). Por lo tanto la diversidad, la densidad y la coexistencia de los organismos deben ser altas en estos hábitats si se comparan con aquellos cuyas características físicas resulten menos heterogéneas y sean más susceptibles al barrido por efecto de la descarga, como es el caso de los remansos (Minshall 1984, Brown y Brussock 1991). Sin embargo, Allan (1995) sostiene que en los ríos de montaña la diversidad no parece diferir entre hábitats dada la predominancia de los sustratos rocosos de variado tamaño, tanto en los hábitats de rápidos como en los remansos. En este sentido, se presume que en un río de montaña la fauna bentónica presente en los hábitats de rápidos y remansos, debe diferenciarse en cuanto a la composición y la densidad, mientras que la diversidad, según Allan (1995), no debe ser diferente. Con el propósito de someter a prueba estas hipótesis nos propusimos determinar, para un grupo de organismos de la comunidad bentónica como son las ninfas de insectos del orden Ephemeroptera, los cambios espaciales en la composición, densidad y diversidad de los géneros que habitan los rápidos y los remansos de un río de montaña de los andes venezolanos. Para ello, se comparó, a lo largo de un año, la composición, densidad y diversidad de los géneros de efemerópteros entre rápidos y remansos, conjuntamente con la medición de la velocidad de la corriente y la materia orgánica entre ambos hábitats. Por último, se establecieron las relaciones entre la densidad de los géneros de efemerópteros y la densidad de los taxa más importantes del resto de la comunidad.

Materiales y Métodos

Localidad de estudio: El estudio se llevó a cabo en el Río La Picón. Este es un río de primer orden que nace en la vertiente norte de la Sierra Nevada, en la Cordillera de Mérida, en los Andes Venezolanos, localizado a lat 8º 38’ y long -71º3’, dentro del Parque Nacional Sierra Nevada. El sitio de muestreo fue un trecho de unos 50 m de largo ubicado a una altitud de 2274 m con un 12.5% de inclinación y un fondo formado con rocas, grava y arena. El régimen de lluvias (Figura 1) se ajustó al patrón bimodal de la zona (Chacón y Segnini 1996). Se registraron dos períodos de precipitaciones altas. El primero ocurrió entre marzo y junio y el segundo entre septiembre y noviembre. Igualmente hubo dos períodos de precipitaciones bajas, el primero, que presentó los menores valores de lluvia, se extendió entre diciembre y febrero. El segundo, con un volumen de precipitación mayor al del primer período, se ubicó entre julio y agosto.

Organismos: Entre marzo del 2000 y febrero del 2001, con una frecuencia quincenal, se colectaron tres muestras de macroinvertebrados con una red de Surber (área: 0.0961 m² y porosidad: 300 µm) en cada tipo de hábitat: rápido y remanso. En total fueron 25 las fechas de muestreo. Las tres muestras colectadas para cada hábitat se consolidaron en una sola. La fauna se cuantificó en términos de densidad expresándose como número de organismos por metro cuadrado. La identificación de las ninfas de efemerópteros se efectuó hasta el nivel de género utilizando la clave de Domínguez et al (1992) y Domínguez et al. (2001), los restantes órdenes de insectos fueron identificados hasta familia o el nivel más bajo posible con ayuda de las claves de Merritt y Cummins (1996) y de Wiggins (1998) para los tricópteros.

Velocidad y Materia Orgánica: A partir del segundo muestreo de junio se midió la velocidad tanto en los rápidos como en los remansos. Con el fin de comparar si existían diferencias entre rápidos y remansos en función del tamaño de la materia orgánica, a partir de la segunda fecha de muestreo de agosto, el material colectado (hojarasca, ramitas, detritus, etc.) en ambos hábitats, se separó en dos fracciones: una ultra gruesa conformado por la materia orgánica retenida en un tamiz con un diámetro de abertura de 1,68 cm y otra fracción fina conformada por la materia orgánica retenida en un tamiz con un diámetro de abertura de 300 µm. En el laboratorio se procedió a secar las fracciones usando una estufa a 60^oC por 48 horas, determinándose posteriormente su peso seco. Luego fueron incineradas a 550 ºC y se obtuvo el peso libre de cenizas (Yule 1996b).

Análisis de Datos: Para evaluar los cambios espaciales en la densidad de los géneros de efemerópteros a lo largo del ciclo anual se efectuó un Análisis de Componentes Principales (ACP) (Jongman et al 1995). Los valores de densidad se estandarizaron mediante la transformación log (X+1). Por otro parte, la diversidad en rápidos y remansos fue estimada mediante los números de Hill N₁ y N₂ (Segnini, 1995). Para la comparación estadística de éste atributo entre ambos hábitats se aplicó la prueba no paramétrica de rangos de Mann-Whitney. Por último, los cambios espaciales conjuntos de los géneros de efemerópteros y los otros grupos de macroinvertebrados se evaluaron mediante el TWINSPAN (Two Indicator Species Analysis, Hill 1979) el cual clasifica y ordena un conjunto de sitios de acuerdo a su composición de taxa. Este método también se empleó para evaluar la asociación entre los taxa de la comunidad de macroinvertebrados a través del tiempo y el espacio.

Resultados

Para el orden Ephemeroptera se encontraron a lo largo del año de estudio, tres familias y nueve géneros, siendo el género Baetodes el de mayor abundancia relativa (Figura 2).

La comparación de la velocidad de la corriente (Figura 3) y la fracción fina de la materia orgánica (MOF) (Figura 4) entre los rápidos y los remansos, mostró que estas variables resultaron significativamente diferentes (p ≤ 0,05) (Mann -Whitney: U_obs=-34 y U_obs=11 respectivamente). Al comparar la materia orgánica total (MOT) sin fraccionar y la materia orgánica ultragruesa (MOUG), no se encontraron diferencias significativas entre ambos hábitats (Figura 4) (Mann-Whitney: Z_obs= 0,3 y U_obs = 83; p≥0,05, respectivamente). Por el contrario, el cociente materia orgánica fina sobre materia orgánica ultra gruesa (MOF/MOUG) sí resultó diferente (U_obs=21; p ≤ 0,05) (Figura 5). De acuerdo a los resultados, los hábitats de rápidos del río La Picón se caracterizaron por poseer velocidades de la corriente del agua relativamente altas y una menor cantidad de materia orgánica fina. En contraste, en los remansos la velocidad de la corriente es menor, pero con una mayor acumulación de materia orgánica fina. La materia orgánica ultra gruesa no pareció diferir entre ambos hábitats.

Los resultados del ACP (Figura 6) muestran que los hábitats de rápidos y remansos se separan claramente. La casi totalidad de los puntos de muestreo que corresponden a los remansos se encuentran en la mitad izquierda del gráfico, mientras que los puntos correspondientes a los rápidos se ubican en el lado derecho. El primer eje de ordenamiento absorbió cerca del 43% de la varianza total y se correlacionó positivamente con la densidad de los géneros Baetodes Needham y Murphy 1924, Leptohyphes Eaton, 1892, Prebaetodes Lugo-Ortiz y McCafferty 1996, Thraulodes Traver 1946 y Andesiops Lugo-Ortiz y McCafferty 1999 (Tabla 1). Tales resultados muestran que la densidad de estos géneros fue mucho mayor en los rápidos que en los remansos. El segundo eje de ordenamiento extrajo cerca de un 30% de la variación total y se correlacionó negativamente con la densidad de los géneros Haplohyphes Allen 1966, Farrodes Peters 1971 y Trichorythodes Ulmer, determinando la separación de la mayoría de los puntos de muestreo asociados con los remansos. También se evidencia de los resultados del ACP que estos últimos géneros alcanzan densidades relativamente altas en los remansos sólo en ciertas fechas. En cuanto al género Americabaetis Kluge 1992, este presentó muy baja densidad únicamente en los remansos y en unas pocas fechas, por lo que no se incluyó en el análisis.

Tabla 1. Valores de Correlación (Pearson) para los géneros de Ephemeroptera con los dos primeros componentes del Análisis de Componentes Principales (ACP)

En vista de los resultados arrojados por el análisis de componentes principales, se compararon mediante la prueba de rangos de Mann-Whitney, la densidad total de efemerópteros entre los dos tipos de hábitats, la cual fue significativamente superior en los rápidos (Z_obs= -4.49, p ≤ 0.05), según se aprecia en la Figura 7, donde se observa que este hábitat es el que más contribuyó a la densidad total de efemerópteros.

No se observaron diferencias significativas entre rápidos y remansos en función de la diversidad de los géneros, para cada fecha de muestreo, (Mann-Whitney: Z_obsrv= -1.68 p>0.05). En ambos hábitats la diversidad aumentó a partir del segundo período de precipitación alta, aunque con pequeñas caídas probablemente relacionadas con aumentos de precipitación (Figura 8).

Con el propósito de comparar la composición de toda la comunidad de macroinvertebrados, tanto en los rápidos como en los remansos, se aplicó un TWINSPAN (Figura 9). Se obtuvo una clara separación entre rápidos y remansos, con la excepción de tres fechas correspondientes a remansos que fueron agrupadas con los rápidos en la primera división. Este grupo resultó ser más heterogéneo, pues nunca se logró una separación de los tres remansos antes señalados del resto de los rápidos en las siguientes divisiones. Tal resultado indica que estos remansos presentaron una composición similar a la de algunos rápidos, probablemente por efecto de las precipitaciones. Los taxa indicadores que mostraron preferencias por los rápidos en la primera división (grupo a la izquierda) fueron Baetodes, Prebaetodes (Ephemeroptera), Simulidae (Diptera), Smicridea y Glossosomatidae (Trichoptera). Mientras que los taxa indicadores que mostraron preferencia por los remansos fueron Haplohyphes (Ephemeroptera) y Chironomiini (Diptera, Chironomidae).

Con el fin de encontrar las posibles asociaciones entre los efemerópteros y el resto de taxa que componen a la comunidad de macroinvertebrados del río La Picón, se usó el TWINSPAN. En primer lugar, se obtuvieron dos grandes grupos, uno de ellos ubicado en la mitad superior de la Figura 10 (por encima de la línea punteada), el cual está constituido por taxa que mostraron mayores densidades en los hábitats de rápidos. El otro gran grupo ubicado en la mitad inferior, concentró a aquellos taxa que mostraron preferencias por los remansos.

Las divisiones posteriores de ambos grupos, dieron origen a grupos más pequeños los cuales evidenciaron asociaciones específicas entre determinados taxa. Por lo tanto se presume una estrecha relación en cuanto a presencia y densidad entre los efemerópteros y aquellos taxa con los que se encuentran estrechamente asociados.

Discusión

De acuerdo a los resultados encontrados, la comparación entre los rápidos y los remansos del río La Picón, mostró que los primeros se caracterizaron por presentar corrientes con mayor velocidad y una mayor acumulación de materia orgánica gruesa, proveniente en su mayoría de tejidos vegetales. Por su parte, los remansos acumularon mayor cantidad de materia orgánica fina. Estos resultados concuerdan con los obtenidos por Arunachalam (1991), Scarsbrook y Twonsend (1993), Brewin et al. (1995), Yule (1996a) para ríos tropicales.

En cuanto a las ninfas de efemerópteros, éstas son más abundantes en los rápidos, tanto en las épocas de precipitaciones altas como las épocas de precipitaciones bajas, siendo predominantes los géneros Baetodes, Thraulodes, Leptohyphes, Andesiops y Prebaetodes. Mientras que, en los remansos es mayor la densidad de los géneros Trichorythodes, Haplohyphes, Farrodes y Americabaetis. En los ecosistemas lóticos los géneros de efemerópteros pueden encontrarse en hábitats con una variedad de condiciones, en cuanto a sustrato, materia orgánica y velocidad de la corriente. En este sentido, Baetodes es comúnmente encontrado en hábitats con fondos rocosos, abundante hojarasca, y aguas rápidas; Thraulodes, por ser buen nadador, habita tanto en zonas de aguas rápidas como lentas, con fondos rocosos o arenosos; Leptohyphes se encuentra en hábitats con fondos rocosos o arenosos, que contienen hojarasca y demás restos de materia orgánica ultra gruesa, y con poca velocidad de la corriente del agua; Trichorythodes habita fondos rocosos, arenosos o fangosos y el agua debe ser de buena calidad (Zúñiga et al. 1997, Segnini et al. 2003). Por su parte, Haplohyphes se encuentra en hábitats con abundante hojarasca y presencia de cantos rodados (Zúñiga et al. 1997). Farrodes se encuentra en ríos con aguas bien oxigenadas, con fondos arenosos o con presencia de cantos rodados de variado tamaño que permiten la formación de paquetes de hojarasca (Segnini et al. 2003). Andesiops es característico de ríos y arroyos fríos de los Andes y Americabaetis se encuentra en diferentes tipos de ríos y generalmente asociado a vegetación (Domínguez et al 2001)

No obstante haber observado diferencias entre los rápidos y los remansos en cuanto a la densidad de las ninfas de efemerópteros, la diversidad de géneros no mostró diferencias entre los dos hábitats. Allan (1995) expuso que los hábitats con predominancia de sustratos rocosos (rápidos) de variado tamaño, deben tener mayor diversidad de especies que los hábitats con sustratos arenosos (remansos), pero si ambos contienen grava, las diferencias en la diversidad son realmente muy bajas. Según Statzner et al. (1988) es común que en los ríos de montaña los remansos presenten además de arena y grava, cantos rodados de variados tamaño, lo cual los hace hábitats más heterogéneos. Además, tal sustrato a su vez puede permitir la retención del detritus ante ciertos aumentos en la descarga. Todas estas características hacen de los remansos áreas disponibles para todos los géneros, a excepción de Baetodes cuya presencia en este hábitat pudo ser accidental dada su baja frecuencia de aparición. Aun cuando la densidad de los efemerópteros disminuye marcadamente en las épocas de mayor precipitación, tanto en los hábitats de remansos como en los hábitats de rápidos, la proporción de individuos por géneros parece permanecer más o menos invariable a lo largo del ciclo anual, lo que explicaría por qué la diversidad basada en los géneros no muestra diferencias significativas ni en el tiempo, ni en el espacio.

La situación antes descrita se mantuvo también para toda la comunidad de macroinvertebrados bentónicos. Los rápidos y los remansos se diferencian en cuanto a composición y densidad de los taxa que los habitan. Se puede pensar que esta situación deriva de la poca resistencia de los remansos a los aumentos considerables en la descarga, producto de las altas precipitaciones. Contrariamente los rápidos mantienen durante mucho más tiempo la composición faunística a pesar de las altas descargas. Esta propiedad de los rápidos de mantener una fauna más estable en términos de su composición y densidad, debe resultar de la mayor resistencia de su sustrato a las alteraciones ocasionadas por ciertos aumentos del caudal.

En cuanto a la composición faunística, los remansos están caracterizados por una mayor densidad de los géneros Leptohyphes, Trichorythodes, Farrodes y Haplohyphes del orden Ephemeroptera; las familias Empididae, Tipulidae (morfotipos 1 y 2), Chironomidae (Tanypodinae, Chironominae, Orthocladiinae, Tanytarsiini), Ceratopogonidae (morfotipo 2) del orden Diptera; la familia Polycentropodidae del orden Trichoptera, y otros macroinvertebrados bentónicos como Oligochaeta (Annelida) e Hydracarina (Arcanida). Todos estos taxa característicos de remansos tienen en común que aparentemente pertenecen al grupo funcional filtradores-colectores (Wallace y Merritt 1980, Cummins y Merritt 1996), cuya principal fuente de alimento es la materia orgánica particulada fina y/o el detritus que abunda en los remansos. Sin embargo, Tanypodinae es una excepción dentro del grupo, pues esta subfamilia de Chironomidae puede actuar como depredador de pequeños dípteros y/o quironómidos (Cummins y Merritt 1996), por lo que necesariamente su alimento debe abundar en estos hábitats.

Los rápidos están caracterizados por los géneros del orden Ephemeroptera: Prebaetodes, Baetodes, Leptohyphes; la familia Simulidae del orden Díptera; los géneros Atopsyche, Leptonema, Smicridea y la familia Glossosomatidae del orden Trichoptera; y por último el género Anacroneuria (morfotipos A y O) del orden Plecoptera. La mayoría de estos taxa pertenecen al grupo funcional de los colectores-filtradores, a excepción de Anacroneuria el cual es un depredador (Cummins y Merritt 1996). Las observaciones de campo y las referencias bibliográficas permiten establecer que Anacroneuria sólo sobrevive en hábitats de corrientes muy rápidas y con aguas muy limpias. Este plecóptera, al igual que la mayoría de efemerópteros, es un buen indicador de la calidad del agua. También las observaciones de laboratorio demuestran que Anacroneuria puede ser alimentado con efemerópteros, por lo que estos últimos deben ser uno de los alimentos mas consumidos dentro del ecosistema natural (Dudgeon 1996, Peckarsky et al. 2001).

En el río La Picón Anacroneuria (Plecoptera, Perlidae) parece ser el depredador invertebrado más importante dentro de la comunidad bentónica, pues presentó densidades relativamente altas. En los períodos en los que las precipitaciones fueron mínimas, el aumento de sus densidades fue importante. Posiblemente, esto sea determinante para el eventual papel regulador que debe ejercer Anacroneuria sobre la distribución espacial y las densidades de las especies depredadas, durante la época de baja precipitación.

Agradecimientos

Agradecemos al FONACIT y al CDCHT (Proyectos C-562-99 y C–104–00–01-EM-CDCHT, respectivamente) quienes financiaron parcialmente esta investigación. A Ingrit Correa y José Elex Rondón, por su ayuda en el campo y a Marleny Chacón por su colaboración en la identificación de los géneros de Ephemeroptera.

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